Introduction

Les ruminants, grâce à leur microbiote digestif, ont l'avantage de pouvoir transformer les aliments non consommables par l'homme et riches en cellulose (fourrages, par exemple herbe, sous-produits végétaux...) en viande et lait de haute qualité nutritionnelle pour l'homme. Cette particularité des ruminants est responsable d'un paradoxe. D'un côté et d'un point de vue strictement physiologique, les ruminants ont, par rapport aux espèces monogastriques, une faible efficience biologique quant au rendement brut de conversion des aliments en produits animaux (Mottet et al., 2017). Cela est la conséquence, entre autres, des pertes d'énergie (sous forme de méthane notamment) et de protéines (sous forme d'ammoniaque puis d'urée) liées à la transformation des aliments par le microbiote du rumen qui ajoute un niveau trophique entre les aliments et l'animal. En revanche, les ruminants possèdent une efficience nette supérieure à celle des monogastriques, lorsque celle-ci est rapportée à la fraction de la ration des ruminants qui serait directement consommable par l'homme (Wilkinson, 2011 ; Laisse et al., 2018). Ce paradoxe contribue aujourd'hui au débat scientifique mais aussi médiatique sur la place de l'élevage des ruminants dans les systèmes alimentaires durables.

L'amélioration de la capacité des animaux à transformer les ressources alimentaires en produits animaux (efficience alimentaire : EA) devient un défi de plus en plus important pour l'élevage au niveau mondial. Ceci est dû à la demande humaine croissante en produits animaux, à la disponibilité limitée de certaines ressources alimentaires naturelles, ainsi qu'à la nécessité de préserver notre environnement. D'énormes progrès ont été faits pour comprendre les facteurs alimentaires qui déterminent l'EA moyenne d'un animal (INRA, 2018). Cependant, pour un régime donné il existe une variabilité considérable de l'EA d'un individu à l'autre chez le bovin allaitant (phénotypique et génétique ; Taussat et al., 2023), variabilité qui reste à mieux comprendre. Différents critères, reflétant probablement des mécanismes sous-jacents différents, sont actuellement utilisés pour mesurer l'EA chez les bovins en engraissement. Les critères basés sur des ratios les plus utilisés sont l'indice de consommation (matière sèche [MS] ingérée /gain moyen quotidien [GMQ]) ou son inverse, le taux de transformation alimentaire (GMQ/MS ingérée). Pour ceux basés sur des résidus, la consommation moyenne journalière résiduelle (CMJR) est aujourd'hui le critère le plus utilisé en production animale. La CMJR est définie comme la différence (résidu d'un modèle de régression linéaire) entre la consommation observée de l'animal (variable dépendante) et la consommation prédite à partir du poids vif, du GMQ et de la composition du gain de poids vif (prédicteurs du modèle). Les avantages et inconvénients des critères d'EA basés sur des ratios ou résidus ont été récemment discutés (Cantalapiedra-Hijar et al., 2020a). Aujourd'hui la filière bovine semble avoir une préférence pour la CMJR comme critère pour la sélection génétique. à la différence des indices basés sur des ratios, elle éviterait la sélection conjointe d'un poids adulte élevé (la CMJR est phénotypiquement indépendante des variables incluses dans le modèle, dont le poids vif qui est par ailleurs lié au poids adulte de l'animal), et par conséquent les effets indésirables que cela entrainerait sur les besoins nutritionnels associés à l'entretien du troupeau reproducteur.

Les déterminants biologiques des variations individuelles de la CMJR sont encore loin d’être entièrement compris, pourtant leur compréhension est capitale pour la filière pour deux raisons principales :

i) cette connaissance viendrait en appui des programmes de sélection génétique visant l’équilibre entre les différentes composantes zootechniques, économiques et environnementales de l’élevage. En effet, la compréhension des déterminants digestifs et métaboliques de l’EA peut aider à anticiper les éventuels effets indésirables qu’une sélection génétique axée sur l’EA pourrait avoir sur d’autres phénotypes d’intérêt. Cela permettrait à terme de mieux gérer les compromis entre fonctions lorsqu’une sélection multi-objectif est envisagée ;

ii) les connaissances sur les mécanismes à l’origine des variations inter-individuelles de l’EA peuvent être mobilisées au profit d’une alimentation de précision. Il s’agirait de moduler l’apport de nutriments en fonction des facteurs de régulation digestifs et métaboliques propres à un individu ou groupe d’individus de caractéristiques semblables. Cette stratégie permettrait de faire correspondre au mieux les apports en nutriments avec le potentiel de l’animal à valoriser les régimes.

L'objectif de cet article est de synthétiser les résultats obtenus dans le programme BEEFALIM 2020 sur les mécanismes biologiques associés aux variations individuelles de l'EA définie par la CMJR chez le bovin allaitant. Pour cela, nous nous sommes focalisés sur les déterminants digestifs et métaboliques, considérés comme étant les plus explicatifs des variations de la CMJR (Cantalapiedra-Hijar et al., 2018a). Notre stratégie a consisté à identifier et confirmer les mécanismes digestifs et métaboliques associés aux variations d'EA en mobilisant deux approches : des mesures directes par des méthodes de référence sur un nombre limité d'animaux présentant des CMJR contrastées (« animaux extrêmes ») et des mesures indirectes par des indicateurs (proxies) et biomarqueurs mesurés sur des effectifs de taille plus importante (tableau 1). Toutes les études ici analysées ont privilégié une même race (Charolaise) pour s'affranchir d'un possible effet de la race sur les mécanismes étudiés. Les résultats obtenus dans le programme BEEFALIM 2020 ont ensuite été comparés et analysés au regard de la littérature scientifique avec un effort particulier pour dissocier, dans la mesure du possible, la simple corrélation entre phénotypes de possibles liens de causalité biologique.

1. Relations entre les mécanismes digestifs et les variations individuelles de l’efficience alimentaire

1.1. Digestibilité de la ration

Les pertes fécales d'énergie liées à la fraction indigestible de la ration sont considérées comme le deuxième poste de perte de l'énergie ingérée chez le ruminant, juste après la production de chaleur (INRA, 2018 ; chapitre 6 et base de données Rumener). Par conséquent, la digestibilité de la ration est l'un des principaux mécanismes à l'origine des différences observées entre régimes pour l'efficience alimentaire. Cela peut expliquer qu'elle soit également considérée a priori comme un mécanisme clé pour expliquer la variabilité inter-individuelle de l'EA. En effet, il a été montré chez le bovin en engraissement que des différences de digestibilité pourraient expliquer jusqu'à 10 % des variations individuelles de l'EA (Richardson & Herd, 2004). Néanmoins, une méta-analyse réalisée à partir de 17 études chez le bovin a suggéré que le lien positif souvent rapporté dans la littérature entre l'EA et la digestibilité serait expliqué en partie par les différences d'ingestion (+ 1 kg de MS ingérée était associé en moyenne à – 0,72g/100g de digestibilité  ; Cantalapiedra-Hijar et al., 2018a). En effet, une augmentation du niveau d'ingestion de MS d'une unité (kg MS/100 kg poids vif) entraine en moyenne une réduction de la digestibilité de la matière organique (dMO) de la ration de 2,74 unités (g/100 g) (Sauvant & Nozière, 2016). De plus, lorsque des agneaux peu efficients sont nourris au même niveau d'ingestion (kg MS/kg poids vif) que leurs « contemporains » efficients, la digestibilité de la ration (estimée par des marqueurs internes) s'est avérée comparable entre les deux groupes. En conditions d'alimentations à volonté, elle était de 1,5 unités plus faible chez les animaux inefficients, dont l'ingestion était plus élevée, que chez les animaux efficients (Rajaei Sharifabadi et al., 2016).

a. Mesures directes de la digestibilité

La première étude (Effitool « femelle », tableau 1) a été conduite chez 15 vaches primipares Charolaises, non gestantes et non lactantes, classées et sélectionnées, à partir d'une population de 69 animaux, comme les plus extrêmes selon la CMJR mesurée au stade génisse (De La Torre et al., 2019). L'hypothèse de cette étude était que l'EA mesurée pendant la phase de croissance de la génisse serait positivement corrélée à celle mesurée chez la vache adulte. La digestibilité de deux rations contrastées (100 % foin vs ensilage maïs plus concentré) a été évaluée au cours de quatre périodes de mesures (deux sur chacune des deux rations ; n = 60) sur sept vaches classées comme efficientes et huit comme inefficientes. La période de mesure de la digestibilité a duré 6 jours. Un effet significatif de l'EA des animaux sur la digestibilité a été trouvé (De La Torre et al., 2019) : la dMO de la ration était supérieure chez les vaches préalablement classées comme efficientes, quel que soit le régime expérimental testé (en moyenne, 1,5 unités de dMO [g/100g] d'écart entre les deux groupes d'animaux pour un écart de CMJR de – 2,75 kg de MS ingérée ; figure 1). Une particularité de cette étude a été de restreindre légèrement l'alimentation des vaches (95 % de l'ingestion à volonté observée pour chaque individu lors de la phase d'adaptation) permettant ainsi de s'affranchir de l'effet de la quantité ingérée (quantité ingérée non significativement différente entre les deux groupes). Cela a permis de nuancer le rôle du niveau d'ingestion dans la relation entre digestibilité et EA (Cantalapiedra-Hijar et al., 2018a). Toutefois, il faut souligner que dans cette étude les animaux extrêmes avaient été identifiés au stade de génisses en croissance alors que les mesures de digestibilité ont été effectuées environ deux ans plus tard lorsque ces mêmes individus étaient des vaches non-gestantes. D'après Freetly et al. (2020), il existe une corrélation génétique modérée (0,41 ± 0,36) entre le classement d'EA (CMJR) mesuré chez la génisse et celui observé chez la vache adulte. De même, Morgan et al. (2010) ont observé une répétabilité modérée (0,51) de la CMJR entre ces deux stades physiologiques chez le même animal.

La deuxième étude (EffiScience ; tableau 1) a été réalisée avec un total de 32 jeunes bovins recevant deux régimes contrastés à base d'ensilage (herbe vs maïs) et sélectionnés comme extrêmes selon leur EA (écart de 1,18 kg de CMJR entre groupes d'animaux) à partir d'une population de 100 animaux (écart-type de la CMJR = 0,40 kg/j) phénotypés pendant deux années consécutives (Guarnido-Lopez et al., 2022a).

Figure 1. Digestibilité de la matière organique (dMO) de la ration chez des vaches primipares alimentées avec des régimes à base d'ensilage de maïs et de concentré ou avec 100 % de foin et selon la classe de consommation moyenne journalière résiduelle (CMJR) mesurée chez ces mêmes animaux à l'âge de 22 mois (d'après De La Torre et al., 2019).

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Les animaux ayant une efficience alimentaire plus élevée (CMJR– ; n = 7) digèrent mieux la matière organique par rapport à ceux avec une efficience alimentaire moins élevée (CMJR+ ; n = 8) quelle que soit la ration considérée (P = 0,01).

La phase de digestibilité a duré 15 jours avec 10 jours de mesures. Les résultats de cette étude n'ont pas mis en évidence de lien significatif entre la digestibilité de la MS, MO ou de l'énergie et la classe CMJR des animaux pour aucun des deux régimes étudiés (résultats non publiés). La différence numérique de dMO entre les deux classes étant en moyenne de 0,14 g/100 g (+ 0,2 %) en faveur des animaux plus efficients. Avec les mêmes installations et méthodologie de mesure, nous avons montré (Bellagi et al., 2022) que la différence minimale détectable entre deux conditions (traitements alimentaires ou classe CMJR) était de 2,2 g/100 g avec 8 animaux par traitement. Nous considérons que cette différence minimale détectable est relativement élevée et rend difficile la mise en évidence des petites différences de digestibilité comme celle que nous avons observée entre groupes extrêmes selon la CMJR.

L'apparente contradiction entre les deux études réalisées dans le programme BEEFALIM 2020 sur le lien entre la digestibilité et la CMJR pourrait être expliquée par une question de puissance statistique. Les mesures de digestibilité réalisées sur les vaches (De La Torre et al., 2019) ont été répétées 4 fois (deux essais de digestibilité indépendants par régime) ce qui réduit les erreurs de mesures associées à la méthode de référence et a permis de mettre en évidence des écarts significatifs entre animaux.

Dans un programme de recherche similaire conduit chez la vache laitière (programme DEFFILAIT), une étude de digestibilité mesurée à l'aide de marqueurs externes et conduite sur 60 vaches a montré des écarts de digestibilité de la MS significatifs plus importants (3 g/100 g) entre les animaux les plus efficients (1^er décile) et les moins efficients (dernier décile) selon la CMJR (Fischer et al., 2018). Des résultats similaires ont été rapportés la même année par Meir et al. (2018) également chez la vache laitière.

b. Détermination indirecte de la digestibilité

Nous avons fait l'hypothèse qu'une variabilité inter-individuelle de la dMO d'une ration mixte affecterait la proportion respective des constituants pariétaux et des constituants cellulaires (dont l'azote) dans la MO des fèces prélevées ponctuellement ou en « spot », comme proposé par Chenost et Boisseau (1985) pour comparer des rations à base d'herbe distribuée à volonté chez le mouton. Selon cette hypothèse, un animal qui digère mieux la MO de la ration aurait une proportion plus faible de constituants pariétaux (fibres) dans les fèces et par conséquence une teneur azotée plus élevée. Nous avons estimé la dMO à partir des analyses de la teneur en MO et MAT des fèces récoltées sur l'ensemble des animaux d'un sous-dispositif de mesures sur les jeunes bovins (n =364 ; Effitool-plus, tableau 1) à deux temps différents (début et fin du test d'EA) et en appliquant l'équation proposée par Chenost et Boisseau (1985). Nous avons ensuite établi des relations entre la dMO prédite (0,78 ± 0,02 g/100g pour le régime herbe et 0,74 ± 0,02 g/100 g pour le régime maïs) et le classement des animaux en fonction de leur CMJR mesurée. Nos résultats montrent un lien négatif faible mais significatif (r = – 0,11 ; P = 0,03) entre ces deux variables à la fin du test d'EA (figure 2) comme souvent rapporté dans la littérature (Cantalapiedra-Hijar et al., 2018a), mais non-significatif au début du test d'EA (P = 0,48). Cependant, cette relation est de faible importance biologique : 0,4 g/100 g de différence de dMO par unité de variation de la CMJR (kg/j). Ces résultats suggèrent un manque de sensibilité de la méthode utilisée pour capter les faibles variations de digestibilité, malgré un lien statistiquement significatif du fait de la taille importante de l'échantillon (n = 364). Une limite identifiée de cette approche reste l'utilisaton d'une équation développée chez le mouton pour comparer des régimes à base d'herbe dans une situation où l'on compare des jeunes bovins recevant le même régime mixte. Par ailleurs, lorsque la digestibilité est estimée à partir d'une équation de prévision de la dMO (Andueza et al., 2020) basée sur les spectres SPIR des fèces (r² de prédiction = 0,81 et erreur moyenne de prédiction = 1,64 %) et développée à partir d'une base de données internationale construite dans le cadre du projet EU-SMARTCOW (n^o de grant 730924), aucune relation significative avec le classement CMJR de ces mêmes animaux n'est mise en évidence en début ou en fin d'engraissement (P> 0,05).

L’ensemble des résultats obtenus dans le programme BEEFALIM 2020 confirme un lien positif, mais faible, entre la digestibilité de la ration et l’EA des bovins mesurés selon la CMJR : les animaux les plus efficients digèrent un peu mieux leurs rations par rapport aux animaux les moins efficients. Etant donné la faible différence entre individus, les résultats obtenus avec la méthode de référence semblent dépendants de la puissance statistique du dispositif : nombre d’animaux utilisés, nombre de mesures réalisées et divergence de CMJR entre groupes extrêmes. La relation entre la digestibilité de la ration et l’EA, mise en évidence par des mesures indirectes de la digestibilité à travers de la composition chimique des fèces analysée en fin d’engraissement sur un nombre élevé d’animaux, est similaire à celle observée avec la mesure de référence : elle est positive mais faible.

Figure 2. Relation entre la digestibilité de la matière organique de la ration (dMO) estimée à partir de la composition chimique des fèces (dMO = 0,908 – 3,088/ratio MAT sur MO ; Chenost & Boissau, 1985) prélevées en fin du test d’efficience alimentaire (ajustée par l’effet cohorte et régime ; g/g) et les valeurs de consommation moyenne journalière résiduelle (CMJR) des jeunes bovins en engraissement.

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Les animaux ayant une faible efficience alimentaire digèrent moins bien leur ration (n = 364 ; P = 0,03 ; r = – 0.11). Equation : dMO ajustée (g/100g) = 0,76 – 0,004 × CMJR (écart-type résiduel = 0,018 g/g)

1.3. Le microbiote ruminal

Le microbiote du rumen a un rôle essentiel dans la fermentation et la digestibilité de la MO des aliments ingérés, paramètres clés pour la fourniture d'énergie à l'hôte. Il est ainsi attendu que la composition des microorganismes du rumen puisse contribuer aux variations d'EA entre animaux. Cependant, des corrélations fortes entre la structure du microbiote et le phénotype « efficient » de l'hôte ne sont pas fréquemment établies et surtout les résultats ne sont pas cohérents entre les études (Huws et al., 2018). De possibles explications à ce manque d'homogénéité dans les réponses peuvent être la nature de la ration, principal facteur influençant la communauté microbienne (Huws et al., 2018) et le génotype de l'hôte (Hernandez-Sanabria et al., 2013). D'autres facteurs liés à la qualité du prélèvement, le traitement des échantillons et les méthodes d'analyse des données peuvent aussi jouer un rôle. Dans ce travail, nous avons évalué l'association entre l'EA et les communautés microbiennes du rumen en utilisant deux régimes alimentaires contrastés, pour établir des relations et évaluer leur dépendance au régime alimentaire.

Trente-deux jeunes bovins, extrêmes selon leur EA, ont été sélectionnés parmi une population de 100 animaux phénotypés dans le dispositif EffiScience (tableau 1). Des échantillons de contenu ruminal ont été prélevés à l’abattoir. Les communautés microbiennes du rumen ont été caractérisées par séquençage metataxonomique (ARN 16S). Sans surprise, nos analyses ont identifié le régime alimentaire comme principal facteur (Test d’Adonis, R² = 0,18, P< 0,001) influençant la structure des communautés (figure 3a). Nous avons également observé que le facteur « année » au sein de chaque régime avait un effet important (Test d’Adonis, R² = 0,09, P< 0,001) (figure 3a), mais cet effet peut être aussi relié à la ration, la qualité nutritionnelle des ensilages ne pouvant être identique d’une année à l’autre. Des différences dans les communautés microbiennes en fonction de la classe d’EA des animaux au sein de chaque régime alimentaire ont été aussi mises en évidence (figures 3b et 3c). Par exemple, dans le régime à base d’ensilage d’herbe, bien que l’année soit le principal facteur explicatif des différences de composition de la communauté microbienne, la classe d’EA des animaux avait aussi un effet significatif (Test d’Adonis, R² = 0,09, P = 0,04) (figure 3b). De même, une interaction année × classe d’EA des animaux a été mise en évidence dans le régime à base d’ensilage de maïs (Test d’Adonis, R² = 0,09, P = 0,036) (figure 3c).

La recherche d’associations entre le phénotype CMJR et les données de taxonomie microbienne a révélé une plus grande abondance des familles de Lachnospiraceae (+ 4 %) et Veillonellaceae (+ 15 %) chez les animaux plus efficients (P ajusté<0,05). De plus, dans le régime à base d’ensilage d’herbe, la famille des Acidobacteriaceae n’était présente que chez les animaux efficients (P ajusté <0,05). Veillonellaceae et Lachnospiraceae ont été déjà associées avec l'EA des animaux mais le type d'interaction reste contradictoire (Andrade et al., 2022 ; Li et al., 2019; Myer et al., 2015). Un lien faible entre le microbiote du rumen et l'EA a été établi dans cet essai, mais il n'est pas possible de déterminer une relation de causalité. Aussi, la variabilité du phénotype CMJR peut avoir une origine multi-causale et une relation indirecte avec le microbiote. Par exemple, une forte corrélation positive entre MS ingérée et CMJR existe par construction (CMJR étant le résidu d'un modèle, elle est corrélé à la variable dépendante MS ingérée), et la MS ingérée est associée à de multiples modifications du microbiote liées à la vitesse de passage des aliments dans le rumen et le renouvellement microbien (Zhang et al., 2017, Martínez et al., 2009). Toutefois, nous n'avons pas mis en évidence de différences significatives dans les concentrations et le profil des acides gras volatils du rumen entre les deux classes d'EA des animaux (P 0,05).

Figure 3. Analyse de la redondance de la communauté microbienne du rumen de jeunes bovins efficients (CMJR négative) ou inefficients (CMJR positive) recevant une ration à base d’ensilage d’herbe ou à base d’ensilage de maïs.

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L’expérimentation a été conduite sur deux années successives : 2019 et 2020.
a) Effet de la ration et de l’année expérimentale sur la structure de la communauté microbienne du rumen répresenté par analyse de redondance (RDA). Les données « régime », « année », « MSI, matière sèche ingérée » et CMJR (flèche rouges), utilisées comme variables explicatives, représentent 25,3 % de la variance de la communauté microbienne du rumen dans les deux premiers axes (RDA1 et RDA2).
b) Effet de la CMJR sur la communauté microbienne du rumen, uniquement chez les animaux recevant la ration à base d’ensilage d’herbe.
c) Effet de la CMJR sur la communauté microbienne du rumen, uniquement chez les animaux recevant la ration à base d’ensilage de maïs. Le NMDS (Non-metric multidimensional scaling) trace les données de position dans un espace 2D (axes NMDS1 et NMDS2, les valeurs sont arbitraires) en fonction de leur indice de dissimilarité (indice de dissimilarité de Bray - Curtis). Des symboles différents dans les figures représentent des animaux dans chaque condition expérimentale. Régime à base d’ensilage d’herbe : CMJR négatif - 2019 (n = 3), CMJR positif - 2019 (n = 4) ; CMJR négatif - 2020 (n = 4), CMJR positif - 2020 (n = 4) ; Test d’Adonis, effet de l’année R² = 0,20, P< 0,001 ; effet du CMJR : R² = 0,09, P = 0,04 ; interaction année × CMJR : R² = 0,10, P = 0,018. Régime à base d’ensilage de maïs : CMJR négatif - 2019 (n = 4), CMJR positif - 2019 (n = 3), CMJR négatif - 2020 (n = 4), CMJR positif - 2020 (n = 4). Test d’Adonis, effet de l’année R² = 0,24, P< 0,001 ; effet CMJR : R² = 0,07, P = 0,116 ; interaction année × CMJR : R² = 0,09, P = 0,036.

En conclusion, les facteurs associés à l’alimentation (type et qualité nutritionnelle) étaient les principaux facteurs de variation du microbiote du rumen dans notre étude. Aussi, le phénotype d’EA (CMJR positif vs négatif), au sein de chaque régime a révélé la présence de consortia microbiens légèrement différents, mais il est encore difficile de savoir si ces réorganisations du microbiote sont à l’origine du phénotype CMJR ou associées à l’interaction des multiples variables participant à la fermentation ruminale. L’absence d’un effet de la classe d’EA des animaux sur le profil de fermentation ruminale, la digestibilité de la ration et l’abondance de la plupart des familles taxonomiques dans le rumen convergent pour considérer que le rôle du microbiote ruminal serait trop limité dans cette étude (EffiScience) pour expliquer les variations d’EA entre individus. Etant donné le faible nombre d’animaux utilisés ici, il s’avère essentiel à l’avenir d’utiliser des méthodes plus performantes (métagénomique, métatranscriptomique) ou une approche de méta-analyse qui intégrerait un plus grand nombre d’animaux, et un plus large éventail de régimes alimentaires et de races, pour mieux comprendre le possible rôle du microbiote sur les variations individuelles de l’EA chez les jeunes bovins.

2. Relations entre les mécanismes métaboliques et les variations individuelles de l’efficience alimentaire

2.2. Rôle de la partition de l’azote et du métabolisme protéique

Les animaux les plus efficients selon la CMJR devraient avoir une efficience d'utilisation de l'azote (EUA ; azote retenu/azote ingéré) plus élevée par rapport à celle des animaux les moins efficients étant donné leur plus faible ingestion d'azote alimentaire pour un gain de poids et une rétention protéique similaires (Castro Bulle et al., 2007). D'un point de vue physiologique, une EUA supérieure pour les animaux les plus efficients est aussi attendue car l'ingestion plus faible de ces animaux devrait entrainer des pertes fécales endogènes plus faibles ainsi qu'un catabolisme hépatique d'acides aminés diminué (INRA, 2018), les deux processus étant associés à une meilleure EUA. Toutefois, à notre connaissance, aucune étude réalisée chez le bovin en engraissement n'a réussi à mettre en évidence des différences d'EUA entre animaux extrêmes selon la CMJR.

a. Méthodes de référence pour évaluer la partition de l’azote

Dans le projet EffiScience (tableau 1) nous avons déterminé le bilan azoté (proportion de l'azote ingéré retrouvée dans les fèces, les urines et retenue dans le gain) de 32 jeunes bovins logés en cages de digestibilité pendant 15 jours, avec 5 jours d'adaptation et 10 jours de mesure (Guarnido-Lopez et al., 2022a). Ces animaux ont subi, à la suite du bilan azoté, un test permettant d'évaluer la vitesse de renouvellement des protéines pendant plusieurs semaines par une méthode isotopique développée dans notre équipe (Cantalapiedra-Hijar et al., 2019) puis ont été abattus pour estimer le dépôt de muscle et gras corporels à partir de la dissection de la sixième côte (Robelin & Geay, 1975) permettant ensuite de calculer l'EUA moyenne sur environ 200 jours.

Les résultats du bilan azoté en cage de digestibilité ont montré que l'excrétion d'azote urinaire et fécale, tout comme l'azote ingéré étaient plus bas chez les animaux efficients (P ≤ 0,01). Cependant, nous n'avons trouvé qu'une différence numérique faible (environ 7 % en moyenne pour les deux régimes) et non significative pour l'EUA calculée à partir des données du bilan azoté, ce qui suggérait une moindre excrétion totale d'azote vers l'environnement chez les animaux efficients, expliquée principalement par une plus faible ingestion d'azote. Les résultats d'une étude réalisée par notre équipe (Bellagi et al., 2022) dans le cadre du projet SmartCow nous ont permis de conclure que la méthode basée sur le calcul d'un bilan azoté pendant 10 jours en cage de digestibilité n'est probablement pas adaptée pour mettre en évidence les faibles différences d'EUA qui existent entre animaux extrêmes selon la CMJR. Il s'agit probablement d'une limite méthodologique de la méthode de référence qui ne permettrait pas de mettre en évidence des différence individuelles de l'azote retenu chez des animaux en croissance sur une durée aussi courte (10 jours). En parallèle, nous avons mis en place une autre méthode pour estimer l'EUA sur un pas de temps beaucoup plus long (environ 200 jours) grâce à l'estimation de la composition corporelle en début et fin d'engraissement à partir de la taille d'adipocytes prélevés par biopsie et de la dissection de la sixième côte réalisée à l'abattage, respectivement. L'EUA, calculée à partir de la rétention protéique estimée par cette approche et la quantité d'azote ingéré mesurée pendant 200j, a montré une tendance à être supérieure (+ 11 % en moyenne ; P = 0,08) chez les animaux efficients selon la CMJR et quel que soit le régime alimentaire utilisé (Guarnido-Lopez et al., 2022a).

b. Biomarqueurs de l’efficience d’utilisation de l’azote alimentaire

Dans le programme BEEFALIM 2020, nous avons mobilisé un biomarqueur d'EUA chez le ruminant : l'abondance naturelle de l'isotope lourd de l'azote (¹⁵N) mesurée dans les protéines animales (Cantalapiedra-Hijar et al., 2018b). Tous les organismes s'enrichissent naturellement en ¹⁵N par rapport à leur régime alimentaire, du fait des phénomènes de fractionnement isotopique de l'azote qui s'opèrent dans les voies métaboliques associées à l'excrétion d'azote urinaire, produit souvent appauvri en ¹⁵N (Sponheimer et al., 2003). Au cours d'une réaction biochimique, le fractionnement isotopique est responsable d'une composition isotopique différente entre un substrat et son produit métabolique. Ce fractionnement isotopique résulte d'une affinité enzymatique plus élevée pour les composés contenant l'isotope le plus léger (¹⁴N) que pour ceux contentant l'isotope le plus lourd (¹⁵N). À une échelle plus globale, ce phénomène est responsable d'une discrimination isotopique de l'azote entre le régime alimentaire et les protéines de l'animal (Δ¹⁵N) d'autant plus marquée que l'EUA diminue (Cantalapiedra-Hijar et al., 2018b ; Correa-Luna et al., 2022). Chez le ruminant, il a été suggéré que le métabolisme de l'azote par les bactéries du rumen et le catabolisme hépatique d'acides aminés, tous les deux participant à l'EUA, sont aussi à l'origine des variations du Δ¹⁵N. Ce biomarqueur isotopique a été évalué dans le programme BEEFALIM 2020 à la fois pour tester son potentiel de prédiction des variations individuelles d'EA et pour évaluer le lien qui existe entre l'EUA et la CMJR chez le bovin en engraissement. Nous avons montré le potentiel de ce biomarqueur à prédire les variations individuelles de l'EA mesurée comme le rapport entre le gain de poids et l'ingestion sur un même régime (n =54 ; Meale et al., 2017) puis confirmé ultérieurement avec des régimes contrastés (n = 24 ; Nasrollahi et al., 2020). Cependant, du fait des effectifs peu élevés dans ces deux dispositifs, aucune différence significative dans les valeurs d'abondance naturelle en ¹⁵N n'avait été trouvée entre animaux extrêmes selon la CMJR, malgré une différence numérique de + 4 % qui suggérait une meilleure EUA chez les animaux efficients selon la CMJR. Lorsque cette même approche a été appliquée à des effectifs plus conséquents (n = 588 jeunes bovins), une corrélation (r = 0,32) significative a été trouvée entre ce biomarqueur d'EUA et les valeurs de la CMJR (Guarnido-Lopez et al., 2021) mais moins forte toutefois que celle mise en évidence avec des critères d'EA basés sur des ratios (r = – 0,45) (figure 4). Ces analyses réalisées sur des cohortes de taille importante nous ont aussi servi à démontrer que l'EUA estimée à partir de ce biomarqueur est un phénotype héritable (h² = 0,28) et corrélé phénotypiquement à la CMJR. Un classement des animaux ayant les valeurs les plus élevées (neuvième décile) et moins élevées (premier décile) de ce biomarqueur a permis d'observer des valeurs significativement différentes pour la CMJR (0,27 kg/j vs – 0,20 kg/j en moyenne) et pour le rapport gain sur ingestion (0,15 kg/kg vs 0,17 kg/kg en moyenne). Cette approche pourrait permettre d'identifier des animaux les plus et les moins efficients au sein d'un lot à des fins de sélection et de moduler les apports alimentaires en fonction du phénotype dans le cadre d'une alimentation de précision. Il s'agirait ainsi de donner des régimes plus riches en protéines aux animaux ayant une EA prédite plus élevée (CMJR négatif) comme proposée par Soleimani et al. (2021) chez le porc. Le prélèvement de sang, souvent réalisé dans les centres de rassemblement de broutards à des fins sanitaires, pourrait également être utilisé pour analyser ce biomarqueur isotopique et orienter précocement l'alimentation des jeunes bovins dans les ateliers d'engraissement.

Figure 4. Relations entre l'efficience d'utilisation de l'azote estimée par l'abondance naturelle en 15N dans les protéines plasmatiques et le rapport gain sur ingestion (graphique à gauche ; données ajustées par cohorte et régime) ou consommation moyenne journalière résiduelle (CMJR ; graphique à droite) chez les jeunes bovins Charolais phénotypés dans le programme BEEFALIM 2020 (D'après Guarnido-Lopez et al., 2021).

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Les animaux ayant une efficience alimentaire moins élevée utilisent l’azote alimentaire de façon moins efficiente autant sur le critère gain sur ingestion (n = 588 ; P< 0,001 ; r = – 0,45) que sur la CMJR (n = 588 ; P <0,001 ; r = 0,32). La notation 𝛿¹⁵N fait référence à l’abondance naturelle en ¹⁵N de l’animal (plasma) non corrigée par celle du régime (petit et non pas grand delta car la comparaison est faite pour des animaux consommant le même régime). Les valeurs sont centrées par rapport à la moyenne du groupe contemporain (individus phénotypés au même moment, dans la même case et avec le même régime alimentaire). Une valeur négative de 𝛿¹⁵N traduit une abondance naturelle en ¹⁵N plus faible que la moyenne du groupe contemporain et à l’inverse.

Pour approfondir la compréhension des liens entre le métabolisme protéique et l'EA chez le ruminant, nous avons complété les analyses d'abondance naturelle en ¹⁵N en ciblant les acides aminés des protéines plasmatiques. En effet, d'après différentes études réalisées par les écologues marins (Chikaraishi et al., 2009), certains acides aminés sont plus susceptibles de s'enrichir naturellement en isotope 15 de l'N lors du métabolisme alors que d'autres ne seraient pratiquement pas modifiés. La nature « transaminable » des acides aminés, c'est-à-dire leur capacité à subir un transfert de leur groupe amine (contenant l'azote) lors de la néosynthèse d'autres acides aminés, serait une étape clé à l'origine du fractionnement isotopique de l'azote (O'Connell, 2017). Les transaminations jouent un rôle crucial dans le catabolisme des acides aminés. Des études ont montré que plus le taux de transaminations des acides aminés est élevé, moins l'organisme est capable d'épargner l'azote (Cantalapiedra-Hijar et al., 2020b). Chez 48 jeunes bovins extrêmes en CMJR issus d'une cohorte de 364 jeunes bovins (Cantalapiedra-Hijar et al., 2020b) l'abondance naturelle en ¹⁵N des acides aminés dits « transaminables » (par exemple, la valine) est significativement inférieure chez les animaux efficients. Nous avons conclu à partir de ces résultats que les animaux efficients selon la CMJR semblent avoir un métabolisme économe en azote car le taux de transamination des acides aminés semble diminuer au regard des signatures isotopiques d'acides aminés potentiellement transaminables. Cette conclusion est étayée par une activité des transaminases hépatiques et musculaires plus élevée chez les animaux inefficients d'après une analyse post mortem réalisée sur les animaux les plus extrêmes du dispositif EffiScience (Guarnido-Lopez et al., 2022b).

Ces résultats étaient en cohérence avec ceux obtenus avec l’EUA mesurée par la méthode de référence sur 200 jours. L’ensemble des résultats obtenus sur le volet concernant la partition de l’azote dans le programme BEEFALIM 2020 (méthodes de référence et biomarqueurs) nous indiquent que les jeunes bovins en engraissement plus efficients utilisent mieux l’azote ingéré pour la rétention de protéines corporelles, et ce quel que soit le régime alimentaire utilisé. Cela se traduit à la fois par une économie de protéines alimentaires pendant toute la phase d’engraissement et par une réduction des quantités d’azote excrétées vers l’environnement.

c. Méthodes indirectes pour évaluer le turnover protéique

Nous avons ensuite voulu comprendre les mécanismes à l'origine d'une EUA supérieure chez les animaux efficients en ciblant l'étude du turnover protéique, mécanisme phare d'après la littérature pour expliquer les différences d'EA entre individus (Richardson & Herd, 2004 ; Cantalapiedra-Hijar et al., 2018a). En effet, la vitesse de renouvellement des protéines tissulaires est un mécanisme consommateur d'énergie, la synthèse protéique étant à elle seule responsable de 23 % de la dépense énergétique des ruminants (Caton et al., 2000). De plus, un taux de renouvellement protéique plus élevé diminuerait l'EUA : la dégradation des protéines nécessaires au renouvellement des tissus favorise un flux d'acides aminés vers le catabolisme (Bequette, 2003). Un lien négatif entre la vitesse du renouvellement protéique et l'EUA semble tout à fait cohérent d'un point de vue biologique. Nous émettons comme hypothèse un taux de renouvellement protéique associé négativement à l'EUA et à l'EA des animaux.

Nous avons développé une méthode indirecte pour évaluer le turnover protéique qui remplace les méthodes de références basées sur des perfusions de traceurs et prélèvements de sang répétés sur des temps courts (6-12h). La méthode consiste à évaluer la vitesse à laquelle un pool revient à son état initial en termes d'abondance en ¹⁵N suite à l'arrêt d'un enrichissement artificiel créé par l'administration d'urée marquée au ¹⁵N pendant plusieurs jours (Cantalapiedra-Hijar et al., 2019). L'hypothèse était qu'un taux de renouvellement des protéines élevé est associé à un retour à l'état initial plus rapide. Sur le dispositif EffiScience, nous n'avons pas constaté de différences de turnover protéique au niveau du corps entier entre les deux groupes extrêmes selon CMJR (Guarnido-Lopez et al., 2022a). Cependant, un taux de synthèse protéique plus faible dans les protéines du plasma (– 11 %, P<0,05), d’origine majoritairement hépatique, a été observé uniquement chez les animaux efficients recevant un régime riche en amidon. En complément, nous avons mesuré un marqueur de la dégradation protéique du muscle squelettique chez le bovin (le rapport 3-méthylhistidine/créatinine) en analysant ces composés dans les urines excrétées. Cette approche a suggéré un taux de dégradation des protéines musculaires plus important (+ 17 % ; P< 0,05) chez les animaux efficients selon la CMJR, encore une fois uniquement avec les régimes riches en amidon.

Les résultats obtenus dans le projet Effitool-plus (48 animaux extrêmes) sont en accord avec certains résultats obtenus dans le projet EffiScience (32 animaux extrêmes) : les concentrations plasmatiques des acides aminés ramifiés (Leu, Ile, Val) et de l'insuline, ayant un rôle de signalisation de la synthèse protéique (Laplante & Sabatini, 2009), ainsi que l'épaisseur de gras sous-cutané mesurée par échographie étaient plus élevées chez les animaux les moins efficients mais uniquement lorsqu'ils étaient alimentés avec un régime glucogénique riche en amidon. Un lien entre le taux de synthèse protéique via la voie mTOR (voie de signalisation cellulaire qui régule la croissance et le métabolisme cellulaire) et la lipogenèse a été ainsi évoqué pour expliquer les différences d'EA entre animaux alimentés avec des régimes riches en amidon. Cette étude a été la première à suggérer l'existence d'une association entre certains mécanismes biologiques et l'EA qui pourraient, dans une certaine mesure, être dépendants du type de régime utilisé pour engraisser les jeunes bovins. Des mécanismes régime-dépendants pourraient être responsables de la faible répétabilité dans le classement sur la CMJR des animaux lorsqu'on change la nature du régime alimentaire comme démontré chez le jeune bovin en engraissement (Lahart et al., 2020) et la vache laitière (Fischer et al., 2022).

Une approche métabolomique similaire sur le plasma sanguin des génisses les plus extrêmes en CMJR du programme BEEFALIM 2020 (n = 48 génisses du projet Effitool-plus ; tableau 1) et alimentées avec des régimes encore plus fibreux, a permis de confirmer l'association positive entre les concentrations des acides aminés (AA) ramifiés et la CMJR. De nombreuses études ont également rapporté une association entre la concentration d'AA ramifiés et la CMJR chez le ruminant (Foroutan et al., 2020 ; Touitou et al., 2022). Etant donné la forte corrélation existante entre l'ingestion d'azote (PDI) et les concentrations plasmatiques des AA ramifiés (Patton et al., 2015), il n'est pas possible dans les études publiées d'écarter un rôle de l'ingestion dans l'association entre ces métabolites et la CMJR. Cependant une étude permet de suggérer une association qui reste indépendante du niveau d'ingestion : la voie de dégradation des AA ramifiés a été la seule identifiée dans une méta-analyse faite à partir des études de pangénomique (GWAS) réalisées chez des bovins à viande extrêmes selon la CMJR (Duarte et al., 2019). Etant donné que l'association dans l'étude de Duarte et al. (2019) a été faite au niveau des régions du génome (information fixe non influencée par l'ingéré) et non pas du métabolome (susceptible d'être impacté par l'ingéré), nous considérons que cette voie constituerait donc un mécanisme associé aux différences d'EA entre animaux indépendamment de l'influence des quantités ingérées. Nous n'avons pas réalisé d'analyses permettant d'évaluer l'utilisation de l'azote au niveau ruminal sur ce dispositif. Toutefois, nos résultats suggèrent que le lien positif entre l'EA et l'EUA chez des animaux alimentés avec des régimes riches en cellulose pourrait avoir une origine ruminale plutôt que métabolique comme constaté chez les animaux alimentés avec des régimes riches en amidon. Les résultats de l'étude métabolomique du projet Effitool-plus (Jorge-Smeding et al., 2021) ont mis en évidence une différence entre animaux extrêmes en EA pour les concentrations plasmatiques de certains triglycérides contenant des acides gras à chaîne impaire (C17 ; acide margarique d'origine ruminale) beaucoup plus élevées lorsque les animaux étaient alimentés avec les régimes à base de cellulose. Il est important de noter que la teneur plasmatique ou dans le lait de ces acides gras à chaîne impaire a été corrélée à la synthèse de protéines microbiennes dans le rumen (Vlaeminck et al., 2005), un mécanisme fortement corrélé à l'EUA des ruminants (INRA, 2018).

L’ensemble des résultats de ce volet suggère que des régulations métaboliques pour ralentir le métabolisme protéique (anabolisme et catabolisme) s’opèrent chez les animaux efficients, mais que ce phénomène serait plus marqué lorsque les animaux ingèrent des régimes riches en amidon. De plus, ce lien ne serait pas forcement expliqué par les différences d’ingestion couramment observées entre animaux extrêmes en CMJR. Des études complémentaires sont nécessaires pour confirmer si une meilleure utilisation de l’azote au niveau ruminal pourrait être à l’origine d’une meilleure EA chez des animaux consommant des régimes riches en fibres.

d. Étude moléculaire des voies de signalisation de la synthèse et dégradation protéique

Etant donné les résultats obtenus avec les approches isotopique et métabolomique préalablement décrites, nous avons analysé certaines voies de signalisation de la synthèse et dégradation protéique sur des échantillons de tissus hépatiques et musculaires prélevés chez des animaux extrêmes sur leur CMJR. Compte tenu de l'influence importante du pic postprandial de nutriments sur la signalisation de ces voies, et dans un souci d'essayer d'isoler la possible influence du niveau d'ingestion sur la relation entre le turnover protéique des tissus et le phénotype CMJR, nous avons choisi d'alimenter les animaux avant abattage (3h avant) avec exactement la même quantité d'aliment (2,5 kg/animal ; Guarnido-Lopez et al., 2022b). Pour favoriser l'activation des voies métaboliques étudiées, nous avons privilégié la partie concentrée de la ration : un concentré riche en amidon pour les animaux alimentés avec le régime à base d'ensilage de maïs et un concentré riche en parois pour ceux recevant le régime à base d'ensilage d'herbe. Nos résultats montrent que lorsque l'apport de nutriments a été contrôlé et est identique pour tous les individus, la dégradation protéique dans le muscle et le foie ainsi que l'activité de la transaminase hépatique ALAT ont tendance à être diminuées chez les animaux efficients alors que l'activation de la synthèse protéique serait augmentée. À la différence de l'étude in vivo qui l'a précédée, nous n'avons pas observé dans l'étude post mortem des régulations différentes entre régimes riches en fibres ou amidon. Etant donné que l'administration identique d'aliment avant abattage a été faite sous forme de concentrés (riche en amidon vs fibres), nous avons émis l'hypothèse que les caractéristiques physiques des deux rations utilisées en termes d'encombrement, vitesse de fermentation et absorption de nutriments pourraient expliquer les différences observées entre régimes plutôt que la propre nature des nutriments.

3. Limites de nos études et perspectives

Certains mécanismes susceptibles d'expliquer les variations d'EA entre animaux n'ont pas été étudiés ou présentés dans cette synthèse, qui est basée principalement sur les résultats obtenus dans le programme BEEFALIM 2020. Il s'agit par exemple du comportement alimentaire, de l'activité physique, des réponses inflammatoires et/ou immunitaires, du stress des animaux, de la respiration mitochondriale, du recyclage d'urée, de l'utilisation ruminale de l'azote alimentaire ou des phénomènes épigénétiques. Il s'avère important aussi de limiter nos conclusions à des races tardives et avec un fort potentiel de croissance musculaire comme la race Charolaise utilisée dans le programme. Avec notre dispositif expérimental, il n'est pas possible d'exclure complètement la possibilité que des différences d'appétit ou de capacité d'ingestion soient à l'origine des variations d'EA entre les animaux, comme certains auteurs l'ont suggéré pour le bovin en engraissement (Lines et al., 2014 ; Pitchford et al., 2018). De plus, il est également possible qu'un effet rémanent de l'historique nutritionnel des animaux puisse avoir une influence sur les voies de signalisation étudiées, même chez les animaux ayant reçu la même quantité d'aliment juste avant l'abattage.

Des études contrôlées capables de discerner si les variations d'EA entre animaux sont dues à des régulations métaboliques (ou éventuellement digestives) et non pas à des différences d'appétit ou de capacité d'ingestion entre animaux seraient nécessaires. Des approches utilisant des lignées génétiques divergentes sur l'EA et alimentées à même niveau d'ingestion ou l'étude des déterminants biologiques par des approches génomiques permettraient d'y répondre. Finalement, pour évaluer la causalité d'un mécanisme sur les variations d'EA il serait souhaitable d'évaluer les changements du classement d'un animal lorsque l'intensité du mécanisme en question est modifiée expérimentalement.

Conclusion

Le tableau 2 synthétise l’ensemble des résultats obtenus dans le programme BEEFALIM 2020 sur la relation entre les mécanismes digestifs–métaboliques et l’efficience alimentaire mesurée selon la consommation moyenne journalière résiduelle.

Nous confirmons les conclusions des deux synthèses menées chez le bovin allaitant (Richardson & Herd, 2004 ; Cantalapiedra-Hijar et al., 2018a) : certains mécanismes d'ordre métabolique ainsi que la composition corporelle des animaux seraient associés de façon plus forte aux variations d'EA que les mécanismes d'ordre digestif. La contribution du métabolisme protéique et de la composition corporelle aux différences d'efficience alimentaire est d'autant plus importante que le régime est riche en amidon. Un renouvellement des protéines tissulaires plus lent semble expliquer le meilleur taux de conversion de l'azote alimentaire en muscle chez les animaux efficients alimentés avec des régimes riches en amidon. Il reste à prouver l'influence des quantités ingérées sur le lien entre l'efficience alimentaire et les mécanismes étudiés, ainsi que leur causalité.

Remerciements

Les auteurs remercient APIS-GENE pour le financement des différents projets ici présentés (Effitool, Effitool-plus, EffiScience et DDEA) et inclus dans le programme BEEFALIM 2020 ainsi que celui des projets de thèses de Pablo Guarnido-Lopez et Agathe Bes. Ils remercient également le personnel des fermes expérimentales et le personnel technique et non permanent de l’UMR Herbivores pour leur implication dans le dispositif BEEFALIM 2020. Enfin nous remercions Pauline Martin pour la relecture critique et constructive de ce manuscrit ainsi que les deux lecteurs anonymes pour leurs suggestions et contributions visant à améliorer la qualité de l’article.

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