Introduction

La majorité des porcs mâles continuent à être castrés à vif en France et dans les autres pays de l’UE malgré l’objectif d’arrêter cette pratique d’ici 2018 (Anonymous, 2010). Cette pratique, réalisée essentiellement pour éviter des odeurs désagréables dans la viande, est douloureuse et les antalgiques sont peu efficaces ou présentent de nombreux inconvénients qui les rendent difficilement applicables (Courboulay et al., 2017). Une première solution au problème est l’immunocastration qui consiste à inhiber l’activité testiculaire en neutralisant, par des anticorps, l’hormone hypothalamique nécessaire à cette activité. Cependant, cette méthode présente plusieurs inconvénients (Guatteo et al., 2012). L’autre solution possible est l’élevage de porcs mâles non castrés (= mâles entiers) (cf. figure 1). Cette option nécessite de résoudre le problème des odeurs sexuelles et de réduire le risque de comportements agressifs et sexuels qui peuvent à leur tour détériorer le bien-être animal ou la qualité de la carcasse (Prunier et Bonneau, 2006). Cet article fait le point des connaissances sur les principaux composés à l’origine des odeurs sexuelles, leurs mécanismes de synthèse et de dégradation, les facteurs de variation de leur teneur dans la viande et de leur perception par les consommateurs puis les méthodes de détection. Les leviers d’action disponibles pour résoudre le problème posé et les verrous à lever sont ensuite présentés et discutés.

Figure 1. Élevage de porcs mâles non castrés.

Save View full size Expand inline Collapse inline

1. Définition et origine de l’odeur de verrat

Des odeurs désagréables, qualifiées d’odeurs sexuelles, peuvent se manifester lors de la cuisson de la viande de porc mâle entier. Deux molécules en sont principalement à l’origine : l’androsténone (5-androst-16-ene-3one), à odeur urinaire prononcée, et le scatol (3-methyl-indole), à odeur fécale caractéristique (Prunier et Bonneau, 2006 ; Lundström et al., 2009). Une troisième molécule, l’indole, ayant également une odeur fécale est probablement impliquée mais à un moindre degré compte tenu de la plus faible sensibilité des consommateurs pour cette molécule (Moss et al., 1993). Ces trois molécules sont lipophiles et s’accumulent dans le tissu gras. La présence excessive de l’androsténone seule ou du scatol seul est suffisante pour induire une odeur désagréable. Ce problème d’odeur semble l’apanage du porc mâle entier même si des problèmes sont ponctuellement rapportés chez des porcs femelles (Hansen et al., 1994) ou chez l’agneau à cause du scatol (Devincenzi et al., 2014) et chez le bélier tibétain à cause de l’androsténone (Han et al., 2015).

1.1. L’androsténone

Les testicules porcins ont la particularité de synthétiser de l’androsténone en quantité importante, en sus des autres stéroïdes (Robic et al., 2014). Ce composé a un rôle de phéromone bien démontré pour la reproduction (stimulation du comportement sexuel des femelles) et possible pour la régulation des relations sociales (McGlone et al., 1986).

L’androsténone est synthétisée à partir du cholestérol sanguin par les cellules de Leydig (figure 2). L’activité de ces cellules est régulée par deux hormones hypophysaires, la LH (« Luteinizing Hormone ») et la FSH (« Folliculo-Stimulating Hormone »), elles-mêmes sous le contrôle de l’hormone hypothalamique GnRH (« Gonadotrophin-Releasing Hormone »). Trois enzymes (cytochrome P450scc, cytochrome P450C17, 3β-hydroxy-stéroïde déshydrogénase synthétisées par les gènes CYP11A1, CYP17 et HSD3B) sont communes aux voies de synthèse de l’androsténone, des androgènes et des œstrogènes (Robic et al., 2014), seules une ou deux de ces enzymes étant spécifiques d’un type de stéroïdes (figure 2). La quatrième enzyme (5α-réductase codée par le gène SRD5A1) nécessaire à la synthèse de l’androsténone est aussi impliquée dans la synthèse d’autres androgènes, en particulier l’épi-androstérone. Les synthèses de l’androsténone et des œstrogènes sont très fortement corrélées entre elles et très faiblement avec celle de la testostérone (Robic et al., 2016). Cependant, le lien entre la synthèse des œstrogènes et de l’androsténone n’est probablement pas un lien de cause à effet puisque l’abolition de la synthèse des œstrogènes pendant plusieurs semaines par un inhibiteur spécifique ne modifie pas la teneur en androsténone du tissu adipeux (Zamaratskaia et Berger, 2014).

Figure 2. Biosynthèse des stéroïdes sexuels dans le testicule de porc.

Save View full size Expand inline Collapse inline

- Le nom des enzymes est inscrit à l’intérieur des flèches.

- Toutes les enzymes dont le nom commence par P450 sont intégrées au complexe cytochromique P450 : P450scc est codée par le gène CYP11A1, P450c17 est codée par le gène CYP17A et P450-aro codée par l’un des 3 gènes CYP19A1x.

- L’enzyme 3β-HSD (enzyme 3β-hydroxystéroïde déshydrogénase/Δ5-Δ4 isomérase) est codée par le gène HSD3B, 17β-HSD (enzyme 17β-hydroxystéroïde déshydrogénase) par l’un des gènes HSD17βx ou par l’un des 5 gènes AKRCx, et 5-R (enzyme 5-réductase) est codée par le gène SRD5A.

- DHEA = déhydroépiandrostérone.

L’androsténone circule dans le sang essentiellement sous forme libre (Zamaratskaia et al., 2008). Cependant, une fraction minoritaire est liée de façon non spécifique à des protéines du sang. Une partie de l’androstérone circulante est captée par les glandes salivaires et excrétée dans le milieu extérieur par la salive pour jouer son rôle de phéromone. L’androsténone est liée dans la salive à une protéine spécifique, la phéromaxéine, qui permet d’augmenter sa solubilité (Booth, 1984). Une autre partie de l’androsténone circulante passe dans le tissu gras où elle est stockée. Tous les types de tissu gras sont concernés : intramusculaire, intra-abdominal et surtout sous-cutané (Wauters et al., 2016 ; Meinert et al., 2017). Il s’agit, a priori, d’un stockage passif qui est d’autant plus facile que la molécule est très lipophile. Ce stockage est réversible et l’androsténone du tissu gras peut être relarguée dans le sang. La demi-vie apparente de l’androsténone dans le tissu adipeux sous-cutané mesurée après castration des porcs est de l’ordre de 4 jours (Bonneau et al., 1982). Par ailleurs, le tissu gras ne possède pas les enzymes nécessaires pour synthétiser l’androsténone à partir du cholestérol ou d’autres stéroïdes issus de la circulation sanguine (Robic et al., 2016).

Une partie de l’androsténone circulante est métabolisée. Ce métabolisme comprend deux étapes distinctes : une étape d'inactivation (métabolisme de phase 1) et une étape de conjugaison (métabolisme de phase 2) (Zamaratskaia et Squires, 2009). Ces mécanismes de dégradation sont communs à de très nombreuses molécules, stéroïdes ou xénobiotiques. Le foie est l’organe principal de dégradation de l’androsténone, mais les poumons et les reins (surtout pour la phase 2) peuvent être mis à contribution. La 3β-hydroxy-stéroïde déshydrogénase semble être l’enzyme majeure du métabolisme de phase 1 qui conduit à au moins deux métabolites : le 3α-androsténol et le 3β-androsténol. Les principales enzymes du métabolisme de phase 2, SULT1A1 (sulfotransférase) et UGT (uridine-di-phosphate-glucuronosyltransférase), permettent d’ajouter un groupement sulfate ou glucuronyl qui aboutit à une grande diversité de produits terminaux (Bonneau et Terqui, 1983). Cette phase 2 augmente la solubilité des métabolites et facilite leur élimination urinaire.

1.2. Le scatol

Le scatol est synthétisé dans le colon par des bactéries (figure 3) à partir de tryptophane (TRP) provenant de la fraction indigestible de l’aliment et de TRP d’origine endogène (desquamation de la muqueuse intestinale, recyclage de TRP bactérien) (Zamaratskaia et Squires, 2009 ; Wesoly et Weiler, 2012). Le TRP peut également être métabolisé en indole (figure 3). Les quantités de scatol et d’indole produites dépendent largement de la quantité de TRP disponible et de l’activité bactérienne. Cette production semble similaire chez les individus mâles entiers, mâles castrés et femelles (Zamaratskaia et Squires, 2009) même si des différences de microbiote existent entre mâles et femelles (Zhou et al., 2015). Une partie importante du scatol et de l’indole produits est directement excrétée dans les fèces d’où ces molécules peuvent être volatilisées en l'état ou après modification par les bactéries présentes dans les déjections. A notre connaissance, le scatol n’a pas de rôle biologique.

Figure 3. Biosynthèse du scatol dans l’intestin.

Save View full size Expand inline Collapse inline

- L’action d’enzymes est symbolisée par des flèches creuses

- Les bactéries sont par ex. Clostridium drakei ou Lactobacillus heleveticus

Le scatol et l’indole sont absorbés par la muqueuse intestinale tout au long du colon et transportés par la veine porte vers le foie, où une partie est catabolisée en proportion variable d’un porc à l’autre (de moins de 50% à plus de 90% selon Agergaard et Laue (1998). Une petite quantité de scatol semble être absorbée vers la fin du colon et le rectum et transférée vers la circulation générale par la veine cave sans passer par le foie (Claus et al., 1993). Comme pour l’androsténone, le scatol du sang peut passer dans les différents tissus gras pour y être stocké. Ce stockage est, a priori, passif et réversible.

Le scatol non stocké dans le tissu gras est métabolisé. Ce métabolisme comporte les deux étapes déjà décrites pour l’androsténone et se situe dans les mêmes organes (Zamaratskaia et Squires, 2009 ; Wesoly et Weiler, 2012). Le métabolisme de la phase 1 conduit à au moins huit métabolites différents, dont l’3-hydroxy-3-methyloxindole (HMOI) et l’indole-3-carboxylic acide. Leurs concentrations urinaires mesurées la veille de l’abattage sont corrélées significativement à la teneur en scatol du tissu adipeux (Wesoly et Weiler, 2012 ; Brunius et al., 2016). Les enzymes impliquées dans cette phase appartiennent à la superfamille du cytochrome P450 : enzymes codées par les gènes CYP1A1 et CYP1A2, CYP2A19, CYP2C33v4, CYP2C49, CYP3A et CYP2E1 (Rasmussen et Zamaratskaia, 2014 ; Nielsen et al., 2017). Ces enzymes participent d’une façon générale à la détoxification des xénobiotiques et plusieurs d’entre elles sont présentes dans d’autres tissus que le foie comme le sang, l’intestin, les tissus musculaires et adipeux. Le statut hormonal de l’animal régule l’activité de ces enzymes. D’une façon générale, les stéroïdes testiculaires semblent réduire l’activité de ces enzymes au niveau hépatique (Rasmussen et Zamaratskaia, 2014), avec des variations en fonction de l’enzyme ou du stéroïde considéré (Rasmussen et Zamaratskaia, 2014 ; Borrisser-Pairo et al., 2015). Il en résulterait un risque d’odeur lié au scatol plus élevé chez les mâles non castrés que chez les mâles castrés et les femelles. Le métabolisme de la phase 2 aboutit à une forte diversité de produits terminaux, où les conjugués 6-sulfatoxy-scatol, sulfatés ou glucuroniques du 5-OH-3-MI et du HMOI sont prédominants. L’élimination de ces métabolites se fait essentiellement par voie urinaire (Friis, 1993). La demi-vie du scatol semble beaucoup plus courte que celle de l’androsténone. Après injection intraveineuse d’un produit marqué au ¹⁴C, 85% de la radioactivité est récupérée au bout de 24 heures pour le scatol (Friis, 1993) contre moins de 60% au bout d’une semaine pour l’androsténone (Bonneau et Terqui, 1983).

2. Facteurs de variation

3. Consommation de la viande de porc mâle entier

Considérer une carcasse comme odorante implique l’existence de seuils de risque, reposant sur les capacités humaines de perception des odeurs. Cette perception pouvant être modulée par différents facteurs, il est important de les prendre en compte lors de la détermination des seuils qui pourront être utilisés pour la détection des carcasses malodorantes sur la chaîne d’abattage. Outre le risque d'odeurs sexuelles, la viande de porc mâle entier diffère de celle du mâle castré et de la femelle par sa plus faible teneur en gras et une plus grande insaturation des acides gras. Ce type de viande nécessite donc quelques adaptations afin d’optimiser son utilisation, notamment en salaison (fabrication des produits secs) (Lundström et al., 2009).

3.1. Perception des odeurs sexuelles par les consommateurs

La perception des odeurs sexuelles par les consommateurs dépend d’un grand nombre de facteurs liés à l’animal, au type de produit, au mode de préparation/consommation et au consommateur lui-même (figure 4) :

i) Les odeurs sont d’autant plus facilement perçues que les viandes contiennent plus d’androsténone et/ou de scatol. Cette quantité dépend de la teneur en composés odorants dans le gras et du pourcentage de gras dans la viande. Dans certains produits comme la saucisse, le mélange du gras malodorant avec du gras provenant d’animaux indemnes d’odeurs sexuelles permet de réduire la perception des odeurs par dilution ;

ii) certains ingrédients inclus dans la préparation ou la composition des produits peuvent masquer les odeurs sexuelles, l’un des plus efficace étant la fumée (Font-i-Furnols, 2012) ;

iii) du fait de leur poids moléculaire, l’androsténone et le scatol sont relativement peu volatils et ne sont perçues qu’à une température de chauffage élevée. Ainsi, les odeurs sexuelles sont plus facilement perçues lorsque le consommateur procède lui-même à la cuisson de la viande. Elles sont davantage perçues lors de l’activation de la muqueuse olfactive par les molécules odorantes inhalées directement (odorat) que par celles qui y arrivent par voie rétro-nasale lorsque le produit est en bouche (flaveur) (Font-i-Furnols, 2012 ; figure 5). Les deux molécules ont un comportement légèrement différent au moment de la cuisson. Le scatol est moins lipophile que l’androsténone, davantage soluble dans l’eau et possède une température d’évaporation plus faible. Par conséquent, lors de la cuisson d’une viande odorante, cette molécule est émise et perçue plus rapidement par le consommateur mais avec moins de persistance que l’androsténone (de Kock et al., 2001).

iv) enfin les consommateurs ne perçoivent pas tous les odeurs sexuelles avec la même sensibilité. Alors que la grande majorité des consommateurs perçoivent l’odeur de scatol (Meier-Dinkel et al., 2013), un pourcentage important est anosmique (ne peut pas percevoir l’odeur) à l’androsténone (Font-i-Furnols, 2012). Le caractère hédonique (agréable ou désagréable) de l’odeur varie par ailleurs selon les consommateurs, et une minorité de ceux qui perçoivent l’odeur d’androsténone la ressentent comme agréable (Bonneau et al., 2012).

Figure 5. Nombre d’études où l’odeur et la flaveur de viandes fraiches de porcs mâles entiers sont évaluées par les consommateurs comme aussi acceptables ou moins acceptables que celles de viandes fraîches de mâles castrés ou de femelles (adapté de la revue bibliographique de <ref id="32">Font-i-Furnols, 2012</ref>).

Save View full size Expand inline Collapse inline

On peut donc distinguer des produits à faible niveau de risque d'odeurs sexuelles (peu gras, consommés froids, contenant des ingrédients masquant tels la fumée, jambon par exemple) des produits à risques élevés (riches en gras, cuits à la maison et consommés chauds, absence d’ingrédients masquant, lardons par exemple). De nombreux produits rentrent dans des catégories intermédiaires, tels que les viandes fraiches (rôtis, côtelettes) qui sont plus ou moins à risque selon la quantité de gras sous-cutané laissée sur le produit (Bonneau et Chevillon, 2012).

Pour optimiser la commercialisation des viandes de porcs mâles entiers, la détermination des seuils de perception des odeurs par les consommateurs est cruciale. Selon le modèle classique, de forme sigmoïdale, l’androsténone et le scatol ne sont pas perçus aux très faibles concentrations, le sont avec une perception agréable aux concentrations approchant le point d’inflexion de la sigmoïde puis avec une odeur désagréable au-delà (figure 6). Comme le point d’inflexion se situe à des concentrations de composés odorants très différentes selon les personnes, une même teneur en molécule odorante peut être non perçue, perçue comme agréable ou perçue comme désagréable selon l’individu considéré. Il n'existe donc pas de seuil absolu de teneurs en androsténone ou en scatol en deçà duquel il n’y aurait aucun risque d’odeurs sexuelles désagréables et au-delà duquel le risque serait de 100%.

Figure 6. Réponse olfactive aux concentrations croissantes de composés impliqués dans le risque d'odeurs sexuelles des personnes anosmiques (noir pointillé) ou non anosmiques (courbe rouge).

Save View full size Expand inline Collapse inline

Malgré ces difficultés, les données de la littérature (Lundström et al., 2009) permettent d’établir que l’acceptabilité des produits frais chute fortement au-delà de 0,2-0,25 µg de scatol par gramme de tissu gras frais. Le modèle de réponse des consommateurs aux concentrations d’androsténone est beaucoup plus difficile à établir du fait de l’existence d’une fraction importante de consommateurs anosmiques. La littérature évoque des concentrations entre 0,5 et 2,0 µg/g de tissu gras frais comme valeurs de référence. Afin de préciser la réponse des consommateurs aux concentrations croissantes d’androsténone, le modèle de réponse peut être établi à partir des consommateurs qui sont sensibles à l’androsténone et la perçoivent comme désagréable puis de moduler en fonction de leur proportion dans la population complète.

Afin de tenir compte de la possibilité d’interaction entre les deux composés, un modèle a été ébauché pour un produit très à risque d'odeurs sexuelles (i.e. la viande hachée à 20% de gras) dans le cadre du projet européen CAMPIG (Aluwé et al., 2018). Ce modèle doit être consolidé pour les teneurs faibles en composés malodorants et pour les teneurs élevées en androsténone. Dans l’idéal, il faudrait établir un modèle différent pour chaque type de produits carnés qui devrait être ajusté pour les autres produits en tenant compte de leur teneur en gras, la présence d’ingrédients masquant et la température de service.

L’établissement de modèles fiables et internationalement reconnus de la réponse des consommateurs aux concentrations d’androsténone et de scatol faciliterait grandement la tâche des abatteurs et transformateurs pour utiliser de façon optimale les viandes de porcs mâles entiers selon leur niveau de risque d’odeurs.

Conclusion

La concentration en composés odorants du tissu gras chez le porc mâle non castré résulte de l'équilibre entre i) la synthèse par les testicules (androsténone) ou par le microbiote instestinal (scatol), ii) l’excrétion sans catabolisme dans les fèces (scatol), le liquide séminal ou la salive (androsténone), iii) l’excrétion urinaire après catabolisme hépatique (androsténone et scatol), et iv) la réabsorption par la peau et les poumons (scatol). Elle est donc sous la dépendance de nombreux facteurs qui peuvent concerner chacun des éléments de cet équilibre.

Pour l’androsténone, le levier d’action le plus prometteur consiste à réduire la synthèse par sélection génétique (figure 7). Compte tenu du risque concomitant de dégradation du potentiel de reproduction de l’ensemble des animaux, la prudence serait de sélectionner des animaux avec une puberté légèrement retardée mais un potentiel de reproduction à l’âge adulte inaltéré. Pour le scatol, les principaux leviers d’action concernent la synthèse, l’excrétion fécale et la réabsorption de cette molécule, et relèvent essentiellement de la conduite d’élevage : l’alimentation pour réduire la synthèse et stimuler l’excrétion fécale, la santé pour éviter les troubles digestifs, la propreté et l’environnement microclimatique dans les cases d’engraissement pour limiter la réabsorption (figure 7). Même si elle a peu d’impact sur les odeurs sexuelles, la limitation des conflits sociaux par le maintien de la stabilité des groupes, associée à un bon accès à l’eau, à l’aliment et aux matériaux d’enrichissement permet d’améliorer le bien-être des animaux et d’éviter des lésions corporelles.

Figure 7. Liste des principaux leviers d’action mobilisable par la filière porcine pour réduire la teneur en composés odorants du tissu gras des porcs. Les leviers les plus importants sont indiqués en caractères gras.

Save View full size Expand inline Collapse inline

Même si la teneur en composés odorants est réduite fortement, il est peu vraisemblable que les niveaux soient indétectables dans toutes les carcasses. Il est donc nécessaire de définir une stratégie d’utilisation des carcasses de porcs mâles entiers plus ou moins odorantes adaptée au marché ciblé, après caractérisation de leur niveau de risque de rejet par les consommateurs. Un préalable à cela est la mise au point de méthodes instrumentales rapides et fiables pour détecter les odeurs. Sur ce point, des avancées technologiques sont attendues dans un proche avenir.

Références

• Agergaard N., Laue A., 1998. Absorption of skatole to portal vein blood and liver turnover in entire male pigs using an in vivo animal model. In: Skatole and boar taint. DMRI (Ed). DMRI, Roskilde, DK, 77-95.
• Aluwé M., Millet S., Nijs G., Tuyttens F.A.M., Verheyden K., De Brabander H.F., De Brabander D.L., Van Oeckel M.J., 2009. Absence of an effect of dietary fibre or clinoptilolite on boar taint in entire male pigs fed practical diets. Meat Sci., 82, 346-352.
• Aluwé M., Aaslyng M., Backus G., Bonneau M., Chevillon P., Haugen J.E., Meier-Dinkel L., Moerlein D., Àngels Oliver M., Snoek H.M., Tuyttens F.A.M., Font-i-Furnols M., 2018. Consumer acceptance of minced meat patties from boars in four European countries. Meat Sci., 137, 235-243.
• Andersson H., Wallgren M., Rydhmer L., Lundstrom K., Andersson K., Forsberg M., 1998. Photoperiodic effects on pubertal maturation of spermatogenesis, pituitary responsiveness to exogenous GnRH, and expression of boar taint in crossbred boars. Anim. Reprod. Sci., 54, 121-137.
• Andersson H.K., Andersson K., Zamaratskaia G., Rydhmer L., Chen G., Lundstrom K., 2005. Effect of single-sex or mixed rearing and live weight on performance, technological meat quality and sexual maturity in entire male and female pigs fed raw potato starch. Acta Agric. Scand. A. Anim. Sci., 55, 80-90.
• Anonymous, 2010. "European Declaration on alternatives to surgical castration of pigs" on the invitation of the European Commission and the Belgium presidency.
• Baes C., Mattei S., Luther H., Ampuero S., Sidler X., Bee G., Spring P., Hofer A., 2013. A performance test for boar taint compounds in live boars. Animal, 7, 714-720.
• Bailey M.T., Dowd S.E., Galley J.D., Hufnagle A.R., Allen R.G., Lyte M., 2011. Exposure to a social stressor alters the structure of the intestinal microbiota: Implications for stressor-induced immunomodulation. Brain Behav. Immun., 25, 397-407.
• Birger M., Swartz M., Cohen D., Alesh Y., Grishpan C., Kotelr M., 2003. Aggression: the testosterone-serotonin link. Israel Med. Assoc. J., 5, 653-658.
• Bonneau M., Desmoulin B., 1980. Backfat androstenone content in entire male pigs of the Large White breed - Variations according to social conditions during rearing. Reprod. Nutr. Dev., 20, 1429-1437.
• Bonneau M., Terqui M., 1983. A note on the metabolisme of 5-alpha-androst-16-en-3-one in the young boar in vivo. Reprod. Nutr. Dev., 23, 899-905.
• Bonneau M., Chevillon P., 2012. Acceptability of entire male pork with various levels of androstenone and skatole by consumers according to their sensitivity to androstenone. Meat Sci., 90, 330-337.
• Bonneau M., Meusydessolle N., Leglise P.C., Claus R., 1982. Relationships between fat and plasma androstenone and plasma testosterone in fatty and lean young boars following castration. Acta Endocrinol., 101, 129-133.
• Bonneau M., Carrié-Lemoine J., Prunier A., Garnier D.H., Terqui M., 1987. Age-related changes in plasma LH and testosterone concentration profiles and fat 5-alpha androstenone content in the young boar. Anim. Reprod. Sci., 15, 241-258.
• Bonneau M., Chevillon P., Nassy G., 2012. Une approche des seuils de teneurs en androsténone et en scatol déterminant l'acceptabilité des viandes de porcs mâles entiers par les consommateurs. Journ. Rech. Porcine, 44, 37-42.
• Booth W.D., 1984. Sexual dimorphism involving steroidal pheromones and their binding-protein in the submaxillary salivary gland of the Gottingen miniature pig. J. Endocrinol., 100, 195-202.
• Borrisser-Pairo F., Rasmussen M.K., Ekstrand B., Zamaratskaia G., 2015. Gender-related differences in the formation of skatole metabolites by specific CYP450 in porcine hepatic S9 fractions. Animal, 9, 635-642.
• Bouman A., Heineman M.J., Faas M.M., 2005. Sex hormones and the immune response in humans. Human Reprod. Update, 11, 411-423.
• Bray T.M., Carlson J.R., 1980. Tissue and subcellular distribution and excretion of 3-methylindole-C-14 in rabbits after intra-tracheal infusion. Can. J. Physiol. Pharmacol., 58, 1399-1405.
• Brunius C., Vidanarachchi J.K., Tomankova J., Lundström K., Andersson K., Zamaratskaia G., 2016. Skatole metabolites in urine as a biological marker of pigs with enhanced hepatic metabolism. Animal, 10, 1734-1740.
• Cheng P.Y., Morgan E.T., 2001. Hepatic cytochrome P450 regulation in disease states. Curr. Drug Metab., 2, 165-183.
• Claus R., Schopper D., Wagner H.G., 1983. Seasonal effect on steroids in blood plasma and seminal plasma of boars. J. Steroid Biochem. Mol. Biol., 19, 725-729.
• Claus R., Dehnhard M., Herzog A., Bernalbarragan H., Gimenez T., 1993. Parallel measurements of indole and skatole (3-methylindole) in feces and blood-plasma of pigs by HPLC. Livest. Prod. Sci., 34, 115-126.
• Courboulay V., Hémonic A., Prunier A., 2017. Evaluation des différentes méthodes de prise en charge de la douleur lors de la castration. Journ. Rech. Porcine, 50, sous presse.
• Courboulay V., Leroy C., Poissonnet A., Chevillon P., Quiniou N., Loiseau R.R., Lhommeau T., Rocher P., 2014. Influence de la composition du groupe en engraissement (mixte ou unisexe) et du nombre de départs à l’abattoir sur le comportement et les performances des porcs et le risque d’odeurs des viandes de mâles entiers. Journ. Rech. Porcine, 46, 255-260.
• de Campos C.F., Lopes M.S., e Silva F.F., Veroneze R., Knol E.F., Lopes P.S., Guimarães S.E., 2015. Genomic selection for boar taint compounds and carcass traits in a commercial pig population. Livest. Sci., 174, 10-17.
• de Kock H.L., Heinze P.H., Potgieter C.M., Dijksterhuis G.B., Minnaar A., 2001. Temporal aspects related to the perception of skatole and androstenone, the major boar odour compounds. Meat Sci., 57, 61-70.
• Desmoulin B., Bonneau M., Conseil G., Chalier R., Peiniau P., Gransart P., Leyris J.M., Dechanet J.C., 1979. Production de viandes de Porcs mâles entiers ou castrés : efficacité alimentaire et composition corporelle chez les races hypermusclées. Ann. Zoot., 28, 35-51.
• Devincenzi T., Prunier A., Meteau K., Nabinger C., Prache S., 2014. Influence of fresh alfalfa supplementation on fat skatole and indole concentration and chop odour and flavour in lambs grazing a cocksfoot pasture. Meat Sci., 98, 607-614.
• Diemer T., Hales D.B., Weidner W., 2003. Immune-endocrine interactions and Leydig cell function: the role of cytokines. Andrologia, 35, 55-63.
• Fabrega E., Gispert M., Tibau J., Hortos M., Oliver M.A., Font i Furnols M., 2011. Effect of housing system, slaughter weight and slaughter strategy on carcass and meat quality, sex organ development and androstenone and skatole levels in Duroc finished entire male pigs. Meat Sci., 89, 434-439.
• Font-i-Furnols M., 2012. Consumer studies on sensory acceptability of boar taint: A review. Meat Sci., 92, 319-329.
• Friis C., 1993. Distribution, metabolic fate and elimination of skatole in the pig. In: Measurement and prevention of boar taint in entire male pigs. Bonneau M. (Ed). INRA Editions, Versailles, F-78026, 113-115.
• Giersing M., Lundstrom K., Andersson A., 2000. Social effects and boar taint: Significance for production of slaughter boars (Sus scrofa). J. Anim. Sci., 78, 296-305.
• Große-Brinkhaus C., Storck L.C., Frieden L., Neuhoff C., Schellander K., Looft C., Tholen E., 2015. Genome-wide association analyses for boar taint components and testicular traits revealed regions having pleiotropic effects. BMC Genet., 16:36.
• Guatteo R., Levionnois O., Fournier D., Guémené D., Latouche K., Leterrier C., Mormède P., Prunier A., Servière J., Terlouw C., Le Neindre P., 2012. Minimising pain in farm animals: the 3S approach – ‘Suppress, Substitute, Soothe’. Animal, 6, 1261-1274.
• Haberland A.M., Luther H., Hofer A., Tholen E., Simianer H., Lind B., Baes C., 2014. Efficiency of different selection strategies against boar taint in pigs. Animal, 8, 11-19.
• Han X.F., Gu L.J., Xia C.Y., Feng J., Cao X.H., Du X.G., Zeng X.Y., Song T.Z., 2015. Effect of immunization against GnRH on hypothalamic and testicular function in rams. Theriogenology, 83, 642-649.
• Hansen L.L., Larsen A.E., Jensen B.B., Hansenmoller J., Bartongade P., 1994. Influence of stocking rate and feces deposition in the pen at different temperatures on skatole concentration (boar taint) in subcutaneous fat. Anim. Prod., 59, 99-110.
• Hansen L.L., Stolzenbach S., Jensen J.A., Henckel P., Hansen-Møller J., Syriopoulos K., Byrne D.V., 2008. Effect of feeding fermentable fibre-rich feedstuffs on meat quality with emphasis on chemical and sensory boar taint in entire male and female pigs. Meat Sci., 80, 1165-1173.
• Hart J., Crew A., McGuire N., Doran O., 2016. Sensor and method for detecting androstenone or skatole in boar taint. Brevet EP 2966441 A1, https://google.com/patents/EP2966441A1?cl=en&hl=fr.
• Hidalgo A.M., Bastiaansen J.W., Harlizius B., Knol E.F., Lopes M.S., de Koning D.J., Groenen M.A., 2014. Asian low-androstenone haplotype on pig chromosome 6 does not unfavorably affect production and reproduction traits. Animal Genet., 45, 874-877.
• Holinger M., Früh B., Hillmann E., 2015. Group composition for fattening entire male pigs under enriched housing conditions—Influences on behaviour, injuries and boar taint compounds. Appl. Anim. Behav. Sci., 165, 47-56.
• Huynh T.T.T., Aarnink A.A., Gerrits W.J.J., Heetkamp M.J.H., Canh T.T., Spoolder H.A.M., Kemp B., Verstegen M.W.A., 2005. Thermal behaviour of growing pigs in response to high temperature and humidity. Appl. Anim. Behav. Sci., 91, 1-16.
• Kjeldsen N., 1993. Practical experience with production and slaughter of entire male pigs. In: Measurement and Prevention of Boar Taint in Entire Male Pigs. Bonneau M. (Ed), 137-144.
• Lanthier F., Lou Y., Terner M.A., Squires E.J., 2006. Characterizing developmental changes in plasma and tissue skatole concentrations in the prepubescent intact male pig. J. Anim. Sci., 84, 1699-1708.
• Le Floc'h N., Knudsen C., Gidenne T., Montagne L., Merlot E., Zemb O., 2014. Impact of feed restriction on health, digestion and faecal microbiota of growing pigs housed in good or poor hygiene conditions. Animal, 8, 1632-1642.
• Lindberg J.E., 2014. Fiber effects in nutrition and gut health in pigs. J. Anim. Sci. Biotechnol., 5:15.
• Lukić B., Pong‐Wong R., Rowe S.J., Koning D.J., Velander I., Haley C.S., Archibald A.L., Woolliams J.A., 2015. Efficiency of genomic prediction for boar taint reduction in Danish Landrace pigs. Anim. Genet., 46, 607-616.
• Lund B., Meinert L., Borggard C., 2018. Simultaneous detection of off-note or boar taint related compounds in animal tissue. Brevet US 2018/0045701 A1, https://patents.google.com/patent/US20180045701A1/en?q=indole&q=skatole&q=androstenone&before=publication:20181231&after=publication:20180101.
• Lundström K., Matthews K.R., Haugen J.-E., 2009. Pig meat quality from entire males. Animal, 3, 1497-1507.
• Maksymchuk O., Chashchyn M., 2012. The impact of psychogenic stressors on oxidative stress markers and patterns of CYP2E1 expression in mice liver. Pathophysiology, 19, 215-219.
• Mathur P.K., ten Napel J., Bloemhof S., Heres L., Knol E.F., Mulder H.A., 2012. A human nose scoring system for boar taint and its relationship with androstenone and skatole. Meat Sci., 91, 414-422.
• Mathur P.K., ten Napel J., Crump R.E., Mulder H.A., Knol E.F., 2013. Genetic relationship between boar taint compounds, human nose scores, and reproduction traits in pigs. J. Anim. Sci., 91, 4080-4089.
• McGlone J.J., Morrow J.L., 1988. Reduction of pig agonistic behavior by androstenone. J. Anim. Sci., 66, 880-884.
• McGlone J.J., Curtis S.E., Banks E.M., 1981. Aggression influencing pheromones in swine. J. Anim. Sci., 53, 130.
• McGlone J.J., Stansbury W.F., Tribble L.F., 1986. Aerolized-5-alpha-androst-16-en-3-one reduces agonistic behavior and temporaily improved performance of growing pigs. J. Anim. Sci., 63, 679-684.
• Meese G.B., Ewbank R., 1973. The establishment and nature of the dominance hierarchy in the domesticated pig. Anim. Behav., 21, 326-334.
• Meier-Dinkel L., Trautmann J., Frieden L., Tholen E., Knorr C., Sharifi A., Bücking M., Wicke M., Mörlein D., 2013. Consumer perception of boar meat as affected by labelling information, malodorous compounds and sensitivity to androstenone. Meat Sci., 93, 248-256.
• Meinert L., Lund B., Bejerholm C., Aaslyng M.D., 2017. Distribution of skatole and androstenone in the pig carcass correlated to sensory characteristics. Meat Sci., 127, 51-56.
• Mercat M.J., Prunier A., Muller N., Hassenfratz C., Larzul C., 2015. Relation entre la production spermatique et le risque d’odeur de mâle entier des descendants de race pure ou croisés. Journ. Rech. Porcine, 47, 241-246.
• Mörlein D., Tholen E., 2015. Fatty acid composition of subcutaneous adipose tissue from entire male pigs with extremely divergent levels of boar taint compounds – An exploratory study. Meat Sci., 99, 1-7.
• Moss B.W., Hawe S.M., Walker N., 1993. Sensory thresholds for skatole and indole. In: Measurement and prevention of boar taint in entire male pigs. Bonneau M. (Ed), 63-68.
• Nielsen S.D., Bauhaus Y., Zamaratskaia G., Junqueira M.A., Blaabjerg K., Petrat-Melin B., Young J.F., Rasmussen M.K., 2017. Constitutive expression and activity of cytochrome P450 in conventional pigs. Res. Vet. Sci., 111, 75-80.
• Oskam I.C., Lervik S., Tajet H., Dahl E., Ropstad E., Andresen O., 2010. Differences in testosterone, androstenone, and skatole levels in plasma and fat between pubertal purebred Duroc and Landrace boars in response to human chorionic gonadotrophin stimulation. Theriogenology, 74, 1088-1098.
• Parois S., Larzul C., Prunier A., 2017a. Associations between the dominance status and sexual development, skin lesions or feeding behaviour of intact male pigs. Appl. Anim. Behav. Sci., 187, 15-22.
• Parois S., Zemb O., Prunier A., 2017b. Influence des conditions de logement sur la production et le stockage du scatol et de l’indole chez le porc mâle entier. Journ. Rech. Porcine, 49, 163-168.
• Parois S.P., Prunier A., Mercat M.J., Merlot E., Larzul C., 2015. Genetic relationships between measures of sexual development, boar taint, health, and aggressiveness in pigs. J. Anim. Sci., 93, 3749-3758.
• Parois S.P., Faoüen A., Le Floc’h N., A P., 2016. Influence of the inflammatory status of entire male pigs on their pubertal development and fat androstenone. Animal, 11, 1071-1077.
• Patterson R.L.S., Lightfoot A.L., 1984. Effect of sex grouping during growth on 5-alpha androstenone development in boars at 3 commercial slaughter weights. Meat Sci., 10, 253-263.
• Pauly C., Spring P., O'Doherty J.V., Kragten S.A., Bee G., 2009. Growth performance, carcass characteristics and meat quality of group-penned surgically castrated, immunocastrated (Improvac) and entire male pigs and individually penned entire male pigs. Animal, 3, 1057-1066.
• Pauly C., Luginbühl W., Ampuero S., Bee G., 2012. Expected effects on carcass and pork quality when surgical castration is omitted – Results of a meta-analysis study. Meat Sci., 92, 858-862.
• Prunier A., Roy H., 2015. Influence du mode de logement et d’alimentation sur la teneur en composés odorants de la bardière de porcs mâles entiers. Journ. Rech. Porcine, 47, 51-52.
• Prunier A., Bonneau M., 2006. Y a-t-il des alternatives à la castration chirurgicale des porcelets ? INRA Prod. Anim., 19, 347-356.
• Prunier A., Brillouët A., Merlot E., Meunier-Salaün M.C., Tallet C., 2013. Influence of housing and season on pubertal development, boar taint compounds and skin lesions of male pigs. Animal, 7, 2035-2043.
• Quiniou N., Chevillon P., 2015. Performances de croissance et risques d'odeurs de verrat de porcs mâles entiers selon les apports alimentaires en acides aminés essentiels ou en protéines. Journ. Rech. Porcine, 47, 69-74.
• Quiniou N., Courboulay V., Goues T., Le Roux A., Chevillon P., 2013. Incidence des conditions d’élevage sur les performances de croissance, les caractéristiques de carcasse et le risque d'odeur des porcs mâles entiers. Journ. Rech. Porcine, 45, 57-62.
• Rasmussen M.K., Zamaratskaia G., 2014. Regulation of porcine hepatic cytochrome P450 - Implication for boar taint. Comput. Struct. Biotechnol. J., 11, 106-112.
• Robic A., Larzul C., Bonneau M., 2008. Genetic and metabolic aspects of androstenone and skatole deposition in pig adipose tissue: A review. Genet. Selec. Evol., 40, 129-143.
• Robic A., Faraut T., Prunier A., 2014. Pathways and genes involved in steroid hormone metabolism in male pigs: A review and update. J. Steroid Biochem. Mol. Biol., 140, 44-55.
• Robic A., Feve K., Riquet J., Prunier A., 2016. Transcript levels of genes implicated in steroidogenesis in the testes and fat tissue in relation to androstenone accumulation in fat of pubertal pigs. Domest. Anim. Endocrinol., 57, 1-9.
• Rydhmer L., Hansson M., Lundström K., Brunius C., Andersson K., 2013. Welfare of entire male pigs is improved by socialising piglets and keeping intact groups until slaughter. Animal, 7, 1532-1541.
• Sellier P., Bonneau M., 1988. Genetic relationships between fat androstenone level in males and development of male and female genital tract in pigs. J. Anim. Breed. Genet., 105, 11-20.
• Skrlep M., Batorek N., Bonneau M., Fazarinc G., Segula B., Candek-Potokar M., 2012. Elevated fat skatole levels in immunocastrated, surgically castrated and entire male pigs with acute dysentery. Vet. J., 194, 417-419.
• Thomsen R., Edwards S.A., Jensen B.B., Rousing T., Sorensen J.T., 2015a. Effect of faecal soiling on skatole and androstenone occurrence in organic entire male pigs. Animal, 9, 1587-1596.
• Thomsen R., Edwards S.A., Jensen B.B., Rousing T., Sorensen J.T., 2015b. Weight and season affects androstenone and skatole occurrence in entire male pigs in organic pig production. Animal, 9, 1577-1586.
• Tomaszewska-Zaremba D., Herman A.P., Haziak K., 2016. How does bacterial endotoxin influence gonadoliberin/gonadotropins secretion and action? J. Anim. Feed Sci., 25, 283-291.
• Van Oeckel M.J., Warnants N., De Paepe M., Casteels M., Boucqué C.V., 1998. Effect of fibre-rich diets on the backfat skatole content of entire male pigs. Livest. Prod. Sci., 56, 173-180.
• Van Wagenberg C.P.A., Snoek H.M., Van der Fels J.B., Van der Peet-Schwering C.M.C., Vermeer H.M., Heres L., 2013. Farm and management characteristics associated with boar taint. Animal, 7, 1841-1848.
• Von Borell E., Dobson H., Prunier A., 2007. Stress, behaviour and reproductive performance in female cattle and pigs. Horm. Behav., 52, 130-138.
• Wagner A., Claus R., 2008. Aromatase and 11 beta-hydroxysteroid dehydrogenase 2 localisation in the testes of pigs from birth to puberty linked to changes of hormone pattern and testicular morphology. Reprod. Fertil. Dev., 20, 505-512.
• Walstra P., Claudi-Magnussen C., Chevillon P., Von Seth G., Diestre A., Matthews K.R., Homer D.B., Bonneau M., 1999. An international study on the importance of androstenone and skatole for boar taint: levels of androstenone and skatole by country and season. Livest. Prod. Sci., 62, 15-28.
• Wauters J., Vercruysse V., Aluwé M., Verplanken K., Vanhaecke L., 2016. Boar taint compound levels in back fat versus meat products: Do they correlate? Food Chem., 206, 30-36.
• Weiler U., Claus R., Dehnhard M., Hofacker S., 1996. Influence of the photoperiod and a light reverse program on metabolically active hormones and food intake in domestic pigs compared with a wild boar. Can. J. Anim. Sci., 76, 531-539.
• Wesoly R., Weiler U., 2012. Nutritional influences on skatole formation and skatole metabolism in the pig. Animals, 2, 221-242.
• Wesoly R., Jungbluth I., Stefanski V., Weiler U., 2015. Pre-slaughter conditions influence skatole and androstenone in adipose tissue of boars. Meat Sci., 99, 60-67.
• Wesoly R., Stefanski V., Weiler U., 2016. Influence of sampling procedure, sampling location and skin contamination on skatole and indole concentrations in adipose tissue of pigs. Meat Sci., 111, 85-91.
• Willeke H., Claus R., Müller E., Pirchner F., Karg H., 1987. Selection for high and low level of 5α-androst-16-en-3-one in boars. I Direct and correlated response of endocrinological traits. J. Anim. Breed. Genet., 104, 64-73.
• Zamaratskaia G., Squires E.J., 2009. Biochemical, nutritional and genetic effects on boar taint in entire male pigs. Animal, 3, 1508-1521.
• Zamaratskaia G., Babol J., Andersson H., Lundstrom K., 2004. Plasma skatole and androstenone levels in entire male pigs and relationship between boar taint compounds, sex steroids and thyroxine at various ages. Livest. Prod. Sci., 87, 91-98.
• Zamaratskaia G., Babol J., Andersson H.K., Andersson K., Lundstrom K., 2005. Effect of live weight and dietary supplement of raw potato starch on the levels of skatole, androstenone, testosterone and oestrone sulphate in entire male pigs. Livest. Prod. Sci., 93, 235-243.
• Zamaratskaia G., Dahl E., Madej A., Squires E.J., Andresen O., 2008. Studies on 5 alpha-androst-16-en-3-one binding to porcine serum, plasma and testicular cytosolic fraction and to human serum. J. Steroid Biochem. Mol. Biol., 111, 24-28.
• Zhou Z.J., Zheng W.J., Shang W.W., Du H.L., Li G.L., Yao W., 2015. How host gender affects the bacterial community in pig feces and its correlation to skatole production. Ann. Microbiol., 65, 2379-2386.