Introduction

Les préoccupations sociétales croissantes sur le bien-être animal conduisent à remettre en question la castration chirurgicale précoce, sans gestion de la douleur, des porcs mâles dans les principaux pays européens producteurs de porcs (Bee et al., 2015). Ainsi, la Suisse a interdit la castration chirurgicale à vif (i.e., sans prise en charge de la douleur) depuis 2009, le Danemark depuis 2019, et l'Allemagne depuis le 1er janvier 2021. En France, la castration chirurgicale à vif est interdite depuis le 31 décembre 2021 par arrêté ministériel (24 février 2020) et les porcs mâles sont désormais des Mâles Entiers (ME, encadré 1) ou des mâles immunisés contre la gonadotrophine (également appelés Mâles Immuno-Castrés, MIC). La castration chirurgicale reste possible sous anesthésie et analgésie conformément aux conditions et dérogations établies par le ministère en charge de l'agriculture.

Jusqu'à récemment, la plupart des porcs charcutiers mâles était castrés afin de réduire le risque éventuel d'odeurs et de saveurs agressives, dites « odeurs de verrat », dans la viande (Parois et al., 2018). Celles-ci sont principalement causées par une augmentation des teneurs en androsténone, scatol et, dans une moindre mesure, en indole dans le tissu adipeux. Les odeurs de verrat se développent à des degrés divers chez les ME sexuellement matures et immatures et influencent considérablement l'acceptation de la viande de porc par le consommateur (Bonneau et al., 2000). Une alternative déjà éprouvée à la castration chirurgicale précoce des porcs mâles est l'immunisation contre le facteur de libération de la gonadotrophine, ou immuno-castration, qui réduit considérablement l'incidence de l'odeur de verrat chez les porcs mâles (Dunshea et al., 2001). Les stratégies alimentaires pertinentes pour l'élevage de bandes de porcs constituées de femelles et de mâles castrés doivent être revues pour tenir compte des conséquences de l'arrêt de la castration (encadré 2).

1. Besoins nutritionnels des mâles entiers

1.1. Évaluation des besoins énergétiques

L'approche factorielle utilisée pour déterminer les besoins énergétiques permet d'identifier trois composantes qui conduisent à des écarts de besoins entre les ME et les femelles ou les Mâles Castrés Chirurgicalement (MCC) : (1) l'entretien, (2) le besoin pour le dépôt de protéines et enfin (3) le besoin pour le dépôt de lipides. Le besoin énergétique pour l'activité physique, dont la couverture peut intervenir aux dépens de l'énergie ingérée disponible pour la croissance, est le plus souvent intégré au compartiment d'entretien. Chez les ME, il peut être assez important en raison d'interactions sociales agonistiques plus nombreuses entre congénères (combats, morsures et tentatives de montes) (von Borell et al., 2020).

La quantité de protéines déposées augmente presque linéairement avec l'apport énergétique jusqu'à une valeur maximale (PDmax, figure 1) qui dépend de la quantité d'Acides Aminés (AA) essentiels disponibles ou du potentiel de croissance de l'animal (Bikker et al., 1995 ; van Milgen et al., 2000). Une fois le PDmax atteint, l'énergie supplémentaire ingérée est déposée sous forme de lipides, ce qui conduit à une diminution du rapport protéines/lipides dans le gain de poids marginal. La quantité d'énergie qui permet d'atteindre le PDmax est considérée comme l'apport énergétique optimal au regard du Gain de poids Moyen Quotidien (GMQ) et de l'Indice de Consommation (IC) associé. Au-delà, le GMQ augmente peu, tandis que l'IC se détériore fortement.

Figure 1. Modèle générique d’évolution de la quantité de protéines (PD) et de lipides (LD) déposés selon l’apport énergétique chez le porc en croissance.

Save View full size Expand inline Collapse inline

¹ PDmax : limite supérieure de PD, ×M : niveau d'apport énergétique pour atteindre PDmax (d'après van Milgen et al., 2000).

1.4. Besoins en acides aminés des mâles entiers

Le besoin en AA essentiels par unité d'énergie est plus important chez les ME que chez les MCC et chez les femelles. Cela résulte d'une combinaison entre un gain pondéral plus maigre et un appétit moindre (Quiniou et al., 2010). L'écart de besoins est plus ou moins marqué entre les différents types sexuels présents dans la bande et selon le niveau de performance observé. Quiniou et al. (2010) ont modélisé l'évolution du besoin en lysine digestible iléale standardisée (LYS_DIS) selon le sexe et considèrent que celui des ME est en moyenne plus élevé de 0,1 g/MJ EN comparativement à celui des MCC (figure 2). Cela conduit à recommander pour les ME une formulation à 0,94 g LYS_DIS/MJ EN en période de croissance (soit + 16 %) et à 0,81 g Lys_DIS/MJ EN en période de finition (soit + 14 %). Aymerich et al. (2020) concluent à une augmentation proche du besoin, + 17 % pour les ME par rapport aux femelles (0,91 vs. 0,75 g LYS_DIS/MJ EN).

Figure 2. Estimation des besoins en lysine digestible iléale standardisée (LYSDIS) par MJ d'énergie nette (EN, 9,7 MJ/kg) en fonction du poids et du type sexuel du porc (d'après Quiniou et al., 2010).

Save View full size Expand inline Collapse inline

Ces dernières années, les préoccupations sociétales croissantes au sujet de l'impact environnemental de l'élevage ont renforcé l'intérêt porté depuis déjà longtemps, pour des raisons technico-économiques, à l'amélioration de l'efficience alimentaire. Elles ont conduit à concevoir des aliments à teneur réduite en protéines, pour une teneur en AA essentiels adaptée aux besoins des animaux, afin de réduire les rejets d'azote et les émissions d'ammoniac (Wilfart et al., 2016 ; Monteiro et al., 2017 ; de Quelen et al., 2021). De nombreux travaux ont permis de démontrer l'efficacité de ce type d'aliments lorsqu'ils sont formulés dans le système « énergie nette » en tenant compte de la digestibilité iléale standardisée des AA (Quiniou et Boutry, 2016). Toutefois, l'arrêt de la castration remet en question les niveaux nutritionnels retenus en routine pour alimenter les MCC et les femelles. En effet, quand la diminution de la teneur en protéines est associée à des teneurs en AA essentiels (lysine, méthionine, thréonine et tryptophane) raisonnées pour couvrir les besoins des MCC, Ruiz-Ascacibar et al. (2019) observent un moindre dépôt de protéines et une croissance dégradée chez les ME. Ce résultat est en accord avec ceux de Quiniou et Chevillon (2015) qui rapportent logiquement une réduction des performances de croissance (GMQ et IC) chez les ME quand la baisse de la teneur en protéines est associée à des apports en AA inférieurs à leurs besoins. Ces auteurs démontrent que les aliments croissance-finition conçus pour MCC, et donc limitants en AA pour les ME, détériorent la teneur en muscle des pièces de la carcasse (TMP) des ME (figure 2). L'effet négatif est aggravé si le profil en AA essentiels de l'aliment est déséquilibré. La baisse de la teneur en protéines doit donc être réalisée en veillant à ce que l'apport en LYS_DIS reste compatible avec la couverture des besoins des ME, et en veillant au respect des équilibres entre AA.

1.5. Besoins spécifiques des mâles immuno-castrés

Avant la seconde vaccination contre le facteur de libération des gonadotrophines (V2, voir encadré 4), les recommandations nutritionnelles pour les ME s'appliquent aux MIC. Après V2, l'ingestion spontanée d'énergie augmente et n'est plus limitante pour le dépôt protéique. Le rapport protéines/lipides dans le gain de poids diminue (Huber et al., 2013 ; Poulsen Nautrup et al., 2018), ainsi que le besoin en LYS_DIS par MJ d'EN dont l'évolution est progressive jusqu'à être 30 % en-deçà de celui des ME environ 14 jours après V2 (Dunshea et al., 2013 ; Huber et al., 2013 ; Moore et al., 2016).

Pendant la semaine qui suit V2, l'aliment de finition distribué aux ME pourrait continuer à être utilisé comme le métabolisme ne change pas instantanément. Puis, il pourrait être remplacé par un aliment de fin de finition moins riche en AA (figure 3). Lorsqu'il n'est pas possible d'alimenter les MIC avec un régime différent après V2, le rationnement est parfois envisagé pour réduire l'apport quotidien en AA. Dans ce cas les apports en énergie diminuent également et Quiniou et al. (2012) observent une baisse du GMQ sans modification de l'IC ni du TMP. L'accès restreint à l'aliment provoque une augmentation des interactions sociales, qui peut accentuer les comportements agressifs et le nombre de lésions cutanées (Batorek et al., 2012). L'ensemble de ces résultats conduisent à déconseiller de rationner les MIC après V2.

Encadré 4. Nourrir les mâles immuno-castrés en tenant compte de l’évolution de leur statut hormonal.

L'immuno-castration consiste à faire produire par l'animal des anticorps contre le facteur de libération des
gonadotrophines. Elle s'effectue en deux temps. La première vaccination avec l'analogue du GnRFest
généralement réalisée en début d'engraissement, vers 13-14 semaines d'âge. La seconde vaccination (appelé
V2) a normalement lieu dans le dernier tiers de la période d'engraissement (4 à 8 semaines avant l'abattage)
qui empêche le développement et le fonctionnement des testicules.    

Entre l'entrée en engraissement et V2, la physiologie des mâles immuno-castrés est similaire à celle des
mâles entiers, d'où des performances de croissance et de composition du gain de poids comparables (Batorek
et al., 2012 ; Dunshea et al., 2013).    

Dans les 2 semaines qui suivent V2, l'immunité se met en place par la production d'anticorps anti-GnRF. La
production de testostérone chute en réponse au manque d'hormone lutéinisante (Dunshea et al., 2001). Le
métabolisme des mâles immuno-castrés se rapproche progressivement de celui des mâles castrés
chirurgicalement, et les carcasses sont sans risque d'odeur désagréable tant que l'abattage est réalisé dans
les 4 à 8 semaines qui suivent V2. Après V2, l'appétit augmente et la vitesse de croissance diminue ce qui
conduit à une moins bonne valorisation des aliments (Lealiifano et al., 2011 ; Dunshea et al., 2013) que chez
les mâles entiers.

Figure 3. Écarts de teneur recommandée1 en lysine digestible iléale standardisée (LYSDIS) dans les aliments distribués aux porcs mâles entiers, castrés chirurgicalement ou immuno-castrés dans une séquence alimentaire en trois phases (d'après Dunshea et al., 2013)

Save View full size Expand inline Collapse inline

¹ Base 100 : teneurs recommandées pour les femelles ; la troisième phase débute 1 semaine après la deuxième vaccination des mâles immuno-castrés.

2. Moduler la qualité des carcasses et des viandes par l’alimentation

La production de carcasse ou de viande issue de porcs mâles entiers impose de maîtriser le risque de produits non conformes aux attentes des consommateurs ou de l’aval. L’alimentation est une des voies étudiées pour réduire les problèmes posés, d’une part, par le risque d’odeurs désagréables (voir encadré 2) et, d’autre part, par les modifications du profil en Acides Gras (AG) de la viande et de couverture en gras des pièces d’intérêt pour le séchage en salaison.

2.1. Des ingrédients alimentaires pour réduire le risque d’odeurs

De nombreux travaux ont été réalisés pour tester l'intérêt de différents ingrédients ou choix de formulations sur les niveaux de scatol et d'indole dans le lard dorsal, le sang, les digesta intestinaux et les fèces (Zamaratskaia et Squires, 2009 ; Wesoly et Weiler, 2012). Notre synthèse s'appuie sur les résultats publiés depuis 2010 qui sont également intégrés par les experts mobilisés dans le COST IPEMA, réseau européen sur la recherche d'alternatives à la castration des porcs mâles, dans la liste d'ingrédients ayant un effet positif, neutre ou négatif sur le risque d'odeurs (Zamaratskaia et al., 2018).

a. Fibres fermentescibles

L'inuline est un polymère de fructose de masse moléculaire élevée. C'est une fibre fermentescible présente en grandes quantités dans la racine de chicorée et dans le topinambour. L'incorporation de racine de chicorée dans l'aliment donne des résultats similaires à ceux obtenus avec ajout d'inuline purifiée, ce qui suggère que c'est ce composant qui est impliqué dans la réduction du scatol associée à l'incorporation de cet ingrédient dans l'aliment. En effet, une réduction des niveaux de scatol est observée dans le gros intestin quand l'aliment contient 15 % de racine de chicorée déshydratée (8 % d'inuline) et est distribué pendant les 14 jours qui précèdent l'abattage (Maribo et al., 2010). Une réduction de la teneur en scatol est également observée dans le gras du cou quand cet aliment est distribué pendant les 2 semaines ou seulement les 4 jours qui précèdent l'abattage (tableau 1). Avec des aliments contenant 8 à 12 % de topinambour déshydraté, riche en fructanes de type inuline, Vhile et al. (2012) observent une diminution croissante des niveaux en scatol dans le gros intestin et le gras, effets attribués à une diminution de Clostridium perfringens et à une augmentation de la production intestinale d'acides gras à chaîne courte (AGCC), qui conduit à une baisse de pH des digesta.

Tableau 1. Effet1 de l’incorporation de chicorée dans l’aliment distribué pendant les 14 ou 4 jours qui précèdent l’abattage sur la teneur (ppm) en composés odorants dans le gras du cou.

View popup Expand inline Collapse inline

Source	Maribo et al. (2010)			Maribo et al. (2015)
Durée de distribution	14 jours avant abattage			4 jours avant abattage
Sexe	Mâle		Femelle	Mâle
Aliment	Témoin	+Chicorée	Témoin	Témoin	+Chicorée
Scatol	0,11a	0,04b	0,08a	0,07a	0,03b
Indole	0,03a	0,04b	0,02c	-	-
Androsténone	1,14a	1,08a	0,13b	1,60a	1,50a

^{a, b} Des lettres différentes en exposant indiquent que les résultats sont significativement différents intra-étude avec une probabilité de 6 et 5 %, respectivement pour l’étude de 2010 et celle de 2015.

Plusieurs hypothèses sont proposées pour expliquer le mécanisme par lequel l'ajout de fibres fermentescibles permet de réduire le taux de scatol (figure 4). Uerlings et al. (2020) observent qu'in vitro des gènes liés à l'intégrité de la barrière intestinale sont activés après un traitement à l'inuline. Cela conduit à la première hypothèse, qui s'appuie sur un effet via les produits de leur fermentation par le microbiote intestinal, i.e. des AGCC. Le butyrate, en particulier, a des propriétés anti-inflammatoires (Bedford et Gong, 2018) et l'augmentation de sa concentration réduirait l'apoptose cellulaire au niveau intestinal et, par conséquent, la quantité de tryptophane endogène disponible pour la synthèse du scatol (Claus et al., 2003). Ses effets sur le microbiote seraient en revanche contrastés avec, d'une part, une réduction de l'abondance de certaines bactéries productrices de scatol (Clostridium, Vhile et al., 2012) mais pas toutes (Olsenella, Li et al., 2019) et, d'autre part, une stimulation de leur activité suite à un abaissement du pH intestinal observé d'abord in vitro par Jensen et al. (1995) et plus récemment in vivo par Li et al. (2019). Ainsi d'après ces auteurs, l'effet de l'inuline s'explique principalement par l'augmentation de l'activité microbienne : l'afflux d'une plus grande quantité d'énergie, non absorbée par le porc, stimule la croissance bactérienne et l'incorporation des AA dans la biomasse bactérienne. En parallèle, Rasmussen et al. (2011) suggèrent que l'effet de la chicorée pourrait être dû, au moins en partie, à l'augmentation de l'activité des enzymes hépatiques CYP1A2 et CYP2A19 qui métabolisent le scatol.

Parallèlement à la baisse de la teneur en scatol, la teneur en indole n'est généralement pas influencée par l'apport alimentaire d'inuline (Vhile et al., 2012) ce qui est potentiellement intéressant. En effet, l'indole contribue seulement de façon mineure au risque d'odeurs de verrat et, chez plusieurs espèces, elle a un effet positif sur la santé intestinale (Whitfield-Cargile et al., 2016). Cela n'a cependant pas encore été étudié chez le porc.

Figure 4. Influence de la composition de l'aliment sur la disponibilité du tryptophane et son utilisation par les bactéries impliquées dans la synthèse d'indole et/ou de scatol : exemple de l'apport en fibres (d'après Wesoly et Weiler, 2012 ; Vhile et al., 2012 ; Li et al., 2019).

Save View full size Expand inline Collapse inline

b. Amidon résistant

Deux revues de la littérature indiquent que l'apport de fécule de pomme de terre crue réduit systématiquement les niveaux de scatol (Zamaratskaia et Squires, 2009 ; Wesoly et Weiler, 2012), probablement en relation avec sa concentration élevée en amidon résistant (Lösel et Claus, 2005). D'après Nofrarías et al. (2007) et Zhou et al. (2017), ce dernier influence la composition microbienne intestinale, augmente la production d'AGCC, améliore l'intégrité de la muqueuse intestinale, réduit les dommages causés aux colonocytes par les produits de fermentation des protéines, module le métabolisme des lipides et améliore l'intégrité de la muqueuse colique. Ces effets sont obtenus avec une supplémentation manuelle de la ration avec de la fécule (top feeding), ce qui n'est pas possible en pratique en élevage de porc commercial. L'incorporation peut être envisagée dans un aliment présenté sous forme de farine mais plus difficilement dans un aliment présenté sous forme de granulés. En effet, ce mode de présentation ne semble pas conduire aux mêmes avantages : avec 20 % de fécule dans l'aliment granulé, Pauly et al. (2008) n'observent pas de réduction du scatol dans l'intestin et suspectent une incidence des conditions de mise en œuvre du process (température, vapeur) sur les caractéristiques de l'amidon et sa digestibilité.

c. Tanins hydrolysables

Les tanins sont des métabolites secondaires présents dans de nombreuses plantes (Bee et al., 2016). Considérés en général comme des facteurs antinutritionnels, leurs effets dépendent du type de composés chimiques et donc de la source végétale (Seoni et al., 2021). Ainsi, ce sont les tanins condensés, non hydrolysables et de poids moléculaire élevé, qui interfèrent le plus sur la digestion en formant des complexes avec les minéraux et les protéines, dont les enzymes digestives (Rira, 2019). Au contraire, les tanins hydrolysables, de plus petit poids moléculaire, peuvent être absorbés. Bien que toxiques pour de nombreuses espèces, les porcs semblent relativement bien les tolérer, la consommation d'aliments riches en tanins hydrolysables pouvant être sans conséquence pour leur santé, bien que pouvant entrainer une baisse de l'efficacité alimentaire (Bee et al., 2016).

La production intestinale de scatol est plus faible chez les porcs recevant des compléments à base de tanins extraits de bois de châtaignier (Čandek-Potokar et al., 2015). Les tanins hydrolysables inhibent la prolifération cellulaire et l'apoptose dans le cæcum, ce qui réduit l'arrivée de tryptophane endogène dans l'intestin (Bilić-Šobot et al., 2016). En comparant les résultats obtenus chez des porcs recevant des aliments contenant de 0 à 3 % d'extrait de tanins, Čandek-Potokar et al. (2015) observent bien une diminution de la teneur en scatol dans l'intestin avec des taux d'incorporation de 1 à 2 %, mais rapportent une évolution différente de la teneur en scatol dans le gras qui est plus élevée avec l'aliment contenant 1 % de tanins que lorsque l'aliment n'en contient pas ou en contient 2 %. Les résultats d'une étude réalisée récemment, avec une plage de taux d'incorporation plus large (de 1 à 4 %), indiquent en revanche que la teneur en scatol dans le gras diminue régulièrement quand le taux d'incorporation de l'extrait de tanins augmente jusqu'à 2 % (Bahelka et al., 2021).

d. Autres ingrédients

L'incorporation de graines de lupin bleu doux dans l'aliment modifie l'activité microbienne dans le gros intestin des porcs. À un taux élevé dans l'aliment (30 vs. 15 %), Tuśnio et al. (2020) observent que la concentration en indole dans le côlon distal tend à diminuer. Malheureusement dans cette étude les concentrations en scatol n'ont pas été mesurées. La pulpe de betterave déshydratée incorporée à 15 % dans les aliments croissance-finition permet de diviser par 2 la teneur en scatol dans le gras (Wesoly et Weiler, 2012). À 12 %, la teneur en scatol intestinale ne diminue pas significativement (Pieper et al., 2014). Holinger et al. (2018) ont testé la distribution d'ensilage d'herbe, à volonté dans des mangeoires, aux grands porcs blancs suisses en supposant que l'apport accru de fibres fermentescibles favoriserait l'incorporation du tryptophane dans les protéines microbiennes. Mais aucune différence n'a été observée sur les niveaux de scatol, ni d'indole. Pieper et al. (2014) observent que la production de scatol dans le gros intestin diminue quand un mélange de lignine et de cellulose est incorporé à 8 %. Or la lignocellulose est peu soluble et donc peu fermentescible ; elle produit peu d'AGCC et son effet doit d'être mieux expliqué.

En nourrissant les animaux uniquement avec des céréales (orge, blé), et un complément en oligo-éléments/vitamines et sel, pendant les 3 à 4 jours qui précèdent l’abattage, Møller et Maribo (2013) ont observé une réduction du taux de scatol de 50 % dans le gras.

3. Considérations pratiques sur l’élevage de mâles non castrés

Ce chapitre aborde quelques considérations pratiques relatives à l’élevage des ME en s’appuyant sur les résultats obtenus dans deux pays où les mâles ne sont plus castrés depuis longtemps (Irlande et Royaume-Uni) et en France où l’arrêt de la castration est récent.

Conclusion

Cette revue décrit les différentes voies à explorer pour adapter l’alimentation aux différentes problématiques de l’élevage des ME et des MIC, à la place des MCC, en réponse aux préoccupations sociétales sur le bien-être animal ayant conduit à l’interdiction de la castration chirurgicale à vif. L’objectif de ces stratégies est d’exploiter les gains d’efficience de ces animaux à potentiel de croissance musculaire et rendement nutritionnel plus élevés que les MCC. Parallèlement, l’aliment doit permettre de limiter les risques d’odeurs de verrat, de produire une viande à teneur en LIM suffisante et un gras adapté à la transformation ou à la maturation de la viande. Avons-nous les solutions pour tout cela ? Nous avons les principales pièces du puzzle, mais il faut les exploiter davantage. Ainsi, les stratégies d'alimentation appliquées jusqu’alors pour élever des femelles et des MCC doivent être revues, avec en premier lieu la remise en question du rationnement afin de profiter, par une alimentation à volonté, de l'efficacité de la production sans perturber le comportement des animaux. Les aliments doivent être formulés spécifiquement pour nourrir l’animal en tenant compte de son microbiote digestif. Il est ainsi recommandé de ne pas formuler des aliments trop concentrés en énergie, l’incorporation de fibres alimentaires fermentescibles étant à privilégier pour orienter les fermentations bactériennes dans l’intestin et réduire le risque d'odeurs de verrat lié au scatol. Pour le choix de la teneur en acides aminés de l’aliment, tout dépend de l’objectif à atteindre : exploiter le potentiel de dépôt de protéines ou favoriser le dépôt de lipides. Dans ce dernier cas, le profil en acides gras des lipides alimentaires devant également être contrôlé. L’arrêt de la castration chirurgicale incite à adopter une approche globale qui tienne compte de l’impact du régime alimentaire sur toutes les composantes de la performance, à savoir le risque d’odeurs, la qualité des produits, le bien-être, l’environnement, la santé et, bien sûr, la rentabilité.

Contributions des auteurs

La rédaction et révision de l’article a été coordonnée par Nathalie QUINIOU et Giuseppe BEE. Giuseppe BEE, Peadar LAWLOR, Hanne MARIBO, Nathalie QUINIOU, et Galia ZAMARATSKAIA ont participé à la rédaction d’un ou plusieurs chapitres de la première version de l’article. Tous les auteurs ont approuvé la version soumise pour publication.

Remerciements

Les auteurs souhaitent témoigner leur reconnaissance à Ulrike Weiler (13/11/1956 - 26/07/2020) pour son implication sans relâche dans le pilotage du COST IPEMA (réseau européen sur la recherche d’alternatives à la castration des porcs mâles).

Références

• Aaslyng M.D., Støier S., Lund B.W., Nielsen D.B., 2019. Slaughtering of entire male pigs seen from the slaughterhouse perspective. IOP Conf. Series: Earth Environ. Sci., 333, 012003. doi:10.1088/1755-1315/333/1/012003
• Aymerich P., Soldevila C., Bonet J., Farré M., Gasa J., Coma J., Solà-Oriol D., 2020. Interrelationships between sex and dietary lysine on growth performance and carcass composition of finishing boars and gilts. Transl. Anim. Sci., 4, 1-13. doi:10.1093/tas/txaa129
• Bahelka I., Bučko O., Flák P., 2021. Can hydrolysable tannins in diet of entire male pigs affect carcass, pork quality traits, amino and fatty acid profiles, and boar taint, skatole and androstenone levels? Animal, 11, 896. doi:10.3390/ani11030896
• Batorek N., Candek-Potokar M., Bonneau M., van Milgen J., 2012. Meta-analysis of the effect of immunocastration on production performance, reproductive organs and boar taint compounds in pigs. Animal, 6, 1330-1338. doi:10.1017/s1751731112000146
• Bedford A., Gong J., 2018. Implications of butyrate and its derivatives for gut health and animal production. Anim. Nutr., 4, 151-159. doi:10.1016/j.aninu.2017.08.010
• Bee G., Quiniou N., 2022. Quelles stratégies alimentaires pour couvrir les besoins nutritionnels des porcs mâles entiers et/ou immuno-castrés et pour réduire les risques d’odeurs de verrat dans la viande ? Journ. Recherche Porcine, 54, 117-128.
• Bee G., Gebert S., Messikommer R., 2002. Effect of dietary energy supply and fat source on the fatty acid pattern of adipose and lean tissues and lipogenesis in the pig. J. Anim. Sci., 80, 1564-1574. doi:10.2527/2002.8061564x
• Bee G., Chevillon P., Bonneau M., 2015. Entire male pig production in Europe. Anim. Prod. Sci., 55, 1347-1359. doi:10.1071/AN15279
• Bee G., Silacci P., Ampuero-Kragten S., Candek-Potokar M., Wealleans A., Litten-Brown J., Salminen J., Mueller-Harvey I., 2016. Hydrolysable tannin-based diet rich in gallotannins has a minimal impact on pig performance but significantly reduces salivary and bulbourethral gland size. Animal, 11, 1617-1625. doi:10.1017/s1751731116002597
• Bikker P., Karabinas V., Verstegen M.W., Campbell R.G., 1995. Protein and lipid accretion in body components of growing gilts (20 to 45 kilograms) as affected by energy intake. J. Anim. Sci., 73, 2355-2363. doi:10.2527/1995.7382355x
• Bilić-Šobot D., Kubale V., Škrlep M., Čandek-Potokar M., Prevolnik Povše M., Fazarinc G., Škorjanc D., 2016. Effect of hydrolysable tannins on intestinal morphology, proliferation and apoptosis in entire male pigs. Arch. Anim. Nutr., 70, 378-388. doi:10.1080/1745039X.2016.1206735
• Black J., Campbell R., Williams I., James K., Davies G., 1986. Simulation of energy and amino acid utilisation in the pig. Res. Devel. Agr., 3, 121-145. http://hdl.handle.net/102.100.100/271908?index=1
• Bonneau M., Walstra P., Claudi-Magnussen C., Kempster A.J., Tornberg E., Fischer K., Diestre A., Siret F., Chevillon P., Claus R., Dijksterhuis G., Punter P., Matthews K.R., Agerhem H., Béague M.P., Oliver M.A., Gispert M., Weiler U., Von Seth G., Leask H., Font I Furnols M., Homer D.B., Cook G.L., 2000. An international study on the importance of androstenone and skatole for boar taint: IV. Simulation studies on consumer dissatisfaction with entire male pork and the effect of sorting carcasses on the slaughter line, main conclusions and recommendations. Meat Sci., 54, 285-295. doi:10.1016/s0309-1740(99)00102-3
• Čandek-Potokar M., Škrlep M., Batorek Lukač N., Zamaratskaia G., Prevolnik Povše M., Velikonja Bolta Š., Kubale V., Bee G., 2015. Hydrolysable tannin fed to entire male pigs affects intestinal production, tissue deposition and hepatic clearance of skatole. Vet. J., 204, 162-167. doi:10.1016/j.tvjl.2015.02.012
• Claus R., Lösel D., Lacorn M., Mentschel J., Schenkel H., 2003. Effects of butyrate on apoptosis in the pig colon and its consequences for skatole formation and tissue accumulation. J. Anim. Sci., 81, 239-248. doi:10.2527/2003.811239x
• Courboulay V., Quiniou N., Goues T., Chevillon P., 2013. Incidence des conditions d'élevage sur le comportement et le risque de blessures chez les porcs mâles entiers Journ. Recherche Porcine, 45, 69-70.http://www.journees-recherche-porcine.com/texte/2013/bea/JRP-2013-bienetre05.pdf
• Dunshea F.R., Colantoni C., Howard K., McCauley I., Jackson P., Long K.A., Lopaticki S., Nugent E.A., Simons J.A., Walker J., Hennessy D.P., 2001. Vaccination of boars with a GnRH vaccine (Improvac) eliminates boar taint and increases growth performance. J. Anim. Sci., 79, 2524-2535. doi:10.2527/2001.79102524x
• Dunshea F.R., Allison J.R., Bertram M., Boler D.D., Brossard L., Campbell R., Crane J.P., Hennessy D.P., Huber L., de Lange C., Ferguson N., Matzat P., McKeith F., Moraes P.J., Mullan B.P., Noblet J., Quiniou N., Tokach M., 2013. The effect of immunization against GnRF on nutrient requirements of male pigs: a review. Animal, 7, 1769-1778. doi:10.1017/S1751731113001407
• Fernandez X., Monin G., Talmant A., Mourot J., Lebret B., 1999. Influence of intramuscular fat content on the quality of pig meat - 2. Consumer acceptability of m. longissimus lumborum. Meat Sci., 53, 67-72. doi:10.1016/s0309-1740(99)00038-8
• Font-I-Furnols M., Brun A., Gispert M., 2019, Intramuscular fat content in different muscles, locations, weights and genotype-sexes and its prediction in live pigs with computed tomography. Animal, 13, 666-674. doi:10.1017/s1751731118002021
• Hadorn R., Eberhard P., Guggisberg D., Piccinali P., Schlichtherle-Cerny H., 2008. Effect of fat score on the quality of various meat products. Meat Sci., 80, 765-770.doi:10.1016/j.meatsci.2008.03.020
• Holinger M., Früh B., Hillmann E., 2015. Group composition for fattening entire male pigs under enriched housing conditions-Influences on behaviour, injuries and boar taint compounds. Appl. Anim. Behav. Sci., 165, 47-56. doi:10.1016/j.applanim.2015.01.016
• Holinger M., Früh B., Stoll P., Pedan V., Kreuzer M., Bérard J., Hillmann E., 2018. Long-term effects of castration, chronic intermittent social stress, provision of grass silage and their interactions on performance and meat and adipose tissue properties in growing-finishing pigs. Meat Sci., 145, 40-50. doi:10.1016/j.meatsci.2018.05.018
• Huber L., Squires E.J., de Lange C.F.M., 2013. Dynamics of nitrogen retention in entire male pigs immunized against gonadotropin-releasing hormone. J. Anim. Sci., 91, 4817-4825. doi:10.2527/jas.2013-6290
• Jensen M.T., Cox R.P., Jensen B.B., 1995. 3-Methylindole (skatole) and indole production by mixed populations of pig fecal bacteria. Appl. Environ. Microbiol., 61, 3180-3184. doi:10.1128/aem.61.8.3180-3184.1995
• Lawlor P.G., 2020. Management of male and female finisher pigs. Teagasc Pig Advisory Newsletter, March 2020, 11 pp. https://www.teagasc.ie/publications/2020/pigs-newsletter---march-2020.php
• Lawlor P.G., Lynch P.B., Mullane J., Kerry J.P., Hogan S.A., Allen P., 2005. Enhancement of pigmeat quality by altering pre-slaughter management. End of Project Report 4939. 66 pp. https://t-stor.teagasc.ie/bitstream/handle/11019/999/eopr-4939.pdf?sequence=1&isAllowed=y
• Lealiifano A., Pluske J.R., Nicholls R., Dunshea F., Campbell R.G., Hennessy D., Miller D., Hansen C.F., Mullan B., 2011. Reducing the length of time between slaughter and the secondary gonadotropin-releasing factor immunization improves growth performance and clears boar taint compounds in male finishing pigs. J. Anim. Sci., 89, 2782-2792. doi:10.2527/jas.2010-3267
• Lebret B., 2008. Effects of feeding and rearing systems on growth, carcass composition and meat quality in pigs. Animal, 2, 1548-1558. doi:10.1017/S1751731108002796
• Li X., Jensen R.L., Højberg O., Canibe N., Jensen B.B., 2015. Olsenella scatoligenes sp. nov., a 3-methylindole- (skatole) and 4-methylphenol- (p-cresol) producing bacterium isolated from pig faeces. Int. J. Syst. Evol. Microbiol., 65, 1227-1233.doi:10.1099/ijs.0.000083
• Li X., Jensen B.B., Canibe N., Nojiri H., 2019. The mode of action of chicory roots on skatole production in entire male pigs is neither via reducing the population of skatole-producing bacteria nor via increased butyrate production in the hindgut. Appl. Environ. Microbiol., 85, e02327-02318. doi:10.1128/AEM.02327-18
• Lösel D., Claus R., 2005. Dose-dependent effects of resistant potato starch in the diet on intestinal skatole formation and adipose tissue accumulation in the pig. J. Vet. Med. A, 52, 209-212. doi:10.1111/j.1439-0442.2005.00716.x
• Maribo H., Claudi-Magnussen C., Jensen B.B., 2010. Effect of 15% dried chicory root in feed for male pigs. Videncenter for Svineproduktion (Ed), Foulum, Denmark, Rapport 876, 14 pp. https://svineproduktion.dk/publikationer/kilder/lu_medd/2010/876
• Maribo H., Jensen B.B., Thoning H., 2015. Fibres reduces skatol in male pigs. Videncenter for Svineproduktion (Ed), Foulum, Denmark, Report 1055, 13 pp. https://svineproduktion.dk/publikationer/kilder/lu_medd/2015/1055
• Møller S., Maribo H., 2013. 4 days feeding with pure grain before slaughter reduces skatol in male pigs. Videncenter for Svineproduktion (Ed), Foulum, Denmark, Report 989, 8 pp. https://svineproduktion.dk/publikationer/kilder/lu_medd/2013/989
• Monteiro A.N.T.R., Bertol T.M., de Oliveira P.A.V., Dourmad J.Y., Coldebella A., Kessler A.M., 2017. The impact of feeding growing-finishing pigs with reduced dietary protein levels on performance, carcass traits, meat quality and environmental impacts. Livest. Sci., 197, 162-169. doi:10.1016/j.livsci.2017.02.014
• Moore K.L., Mullan B.P., Kim J.C., Dunshea F.R., 2016. Standardized ileal digestible lysine requirements of male pigs immunized against gonadotrophin releasing factor. J. Anim. Sci., 94, 1982-1992. doi:10.2527/jas.2015-9622
• Mourot J., Lebret B., 2009. Modulation de la qualité de la viande de porc par l’alimentation. INRA Prod. Anim., 22, 33-40. doi:10.20870/productions-animales.2009.22.1.3330
• Nofrarías M., Martínez-Puig D., Pujols J., Majó N., Pérez J.F., 2007. Long-term intake of resistant starch improves colonic mucosal integrity and reduces gut apoptosis and blood immune cells. Nutrition, 23, 861-870. doi:10.1016/j.nut.2007.08.016
• Parois S., Bonneau M., Chevillon P., Larzul C., Quiniou N., Robic A., Prunier A., 2018. Odeurs indésirables de la viande de porcs mâles non castrés : problèmes et solutions potentielles. INRA Prod. Anim., 31, 23-36. doi:10.20870/productions-animales.2018.31.1.2206
• Pauly C., Spring P., Doherty J.V., Ampuero Kragten S., Bee G., 2008. Performances, meat quality and boar taint of castrates and entire male pigs fed a standard and a raw potato starch-enriched diet. Animal, 2, 1707-1715. doi:10.1017/s1751731108002826
• Pauly C., Luginbuhl W., Ampuero S., Bee G., 2012. Expected effects on carcass and pork quality when surgical castration is omitted--results of a meta-analysis study. Meat Sci., 92, 858-862. doi:10.1016/j.meatsci.2012.06.007
• Pieper R., Boudry C., Bindelle J., Vahjen W., Zentek J., 2014. Interaction between dietary protein content and the source of carbohydrates along the gastrointestinal tract of weaned piglets. Arch. Anim. Nutr., 68, 263-280. doi:10.1080/1745039x.2014.932962
• Poklukar K., Čandek-Potokar M., Vrecl M., Batorek-Lukač N., Fazarinc G., Kress K., Weiler U., Stefanski V., Škrlep M., 2021. The effect of immunocastration on adipose tissue deposition and composition in pigs. Animal, 15, 100118. doi:10.1016/j.animal.2020.100118
• Poulsen Nautrup B., van Vlaenderen I., Aldaz A., Mah C.K., 2018. The effect of immunization against gonadotropin-releasing factor on growth performance, carcass characteristics and boar taint relevant to pig producers and the pork packing industry: a meta-analysis. Res. Vet. Sci., 119, 182-195. doi:10.1016/j.rvsc.2018.06.002
• de Quelen F., Brossard L., Wilfart A., Dourmad J.Y., Garcia-Launay F., 2021. Eco-friendly feed formulation and on-farm feed production as ways to reduce the environmental impacts of pig production without consequences on animal performance. Front. Vet. Sci., 8, 689012. https://doi:10.3389/fvets.2021.689012
• Quiniou N., Chevillon P., 2015. Performances de croissance et risques d'odeurs de verrat de porcs mâles entiers selon les apports alimentaires en acides aminés essentiels ou en protéines. Journ. Recherche Porcine, 47, 69-74.http://www.journees-recherche-porcine.com/texte/2015/alimentation/03A.pdf
• Quiniou N., Boutry C., 2016. Performances technico-économiques et environnementales des porcs quand la teneur en protéines des aliments biphase s’ajuste sous les normes CORPEN lors de la formulation. Journ. Recherche Porcine, 48, 141-142. http://www.journees-recherche-porcine.com/texte/2021/environnement/env01.pdf
• Quiniou N., Dourmad J.Y., Noblet J., 1996. Effect of energy intake on the performance of different types of pigs from 45 to 100 kg body weight: 1. Protein and lipid deposition. Anim. Sci., 63, 277-288. doi:10.1017/S1357729800014831
• Quiniou N., Courboulay V., Salaün Y., Chevillon P., 2010. Conséquences de la non castration des porcs mâles sur les performances de croissance et le comportement : comparaison avec les mâles castrés et les femelles. Journ. Recherche Porcine, 42, 113-118. http://www.journees-recherche-porcine.com/texte/2010/alimentation/A6.pdf
• Quiniou N., Monziols M., Colin F., Goues T., Courboulay V., 2012. Effect of feed restriction on the performance and behaviour of pigs immunologically castrated with Improvac®. Animal, 6, 1420-1426. doi:10.1017/S1751731112000444
• Quiniou N., Courboulay V., Goues T., Le Roux A., Chevillon P., 2013. Incidence des conditions d’élevage sur les performances de croissance, les caractéristiques de carcasse et le risque d’odeur des porcs mâles entiers. Journ. Rech. Porcine, 45, 57-62. http://www.journees-recherche-porcine.com/texte/2013/bea/B03.pdf
• Quiniou N., Valable A.S., Lebas N., Courboulay V., 2017. Effet du niveau d'ingestion et de la teneur en énergie de l'aliment sur les performances de croissance, le comportement et le risque d'odeurs sexuelles du porc mâle entier. Journ. Rech. Porcine, 49, 81-86. http://www.journees-recherche-porcine.com/texte/2017/alimentation/A05.pdf
• Rasmussen M.K., Zamaratskaia G., 2014. Regulation of porcine hepatic cytochrome P450-implication for boar taint. Comput. Structur. Biotechnol. J., 11, 106-112. doi:10.1016%2Fj.csbj.2014.09.003
• Rasmussen M.K., Zamaratskaia G., Ekstrand B., 2011. In vivo effect of dried chicory root (Cichorium intybus L.) on xenobiotica metabolising cytochrome P450 enzymes in porcine liver. Toxicol. Lett., 200, 88-91. doi:10.1016/j.toxlet.2010.10.018
• Rira M., 2019. Les tanins hydrolysables et condensés : une piste pour la réduction de la production du méthane entérique par les ruminants en milieu tropical. Thèse de l’Université Clermont Auvergne, 216 pp. https://tel.archives-ouvertes.fr/tel-02861917
• Ruiz-Ascacibar I., Stoll P., Kreuzer M., Bee G., 2019. Dietary CP and amino acid restriction has a different impact on the dynamic of protein, amino acid and fat deposition in entire male, castrated and female pigs. Animal, 13, 74-82. doi:10.1017/S1751731118000770
• Sachar M., Ma X., 2013. Nuclear receptors in herb-drug interactions. Drug Metab. Rev., 45, 73-78. doi:10.3109/03602532.2012.753902
• Scheeder M.R.L., Gläser K.R., Eichenberger B., Wenk C., 2000. Influence of different fats in pig feed on fatty acid composition of phospholipids and physical meat quality characteristics. Eur. J. Lipid Sci. Technol., 102, 391-401. doi:10.1002/1438-9312(200006)102:6%3C391::AID-EJLT391%3E3.3.CO;2-T
• Seoni E., Battacone G., Ampuero Kragten S., Dohme-Meier F., Bee G., 2021. Impact of increasing levels of condensed tannins from sainfoin in the grower-finisher diets of entire male pigs on growth performance, carcass characteristics, and meat quality. Animal, 15, 100110. doi:10.1016/j.animal.2020.100110
• Squires E.J., Bone C., Cameron J., 2020. Pork production with entire males: directions for control of boar taint. Animals, 10, 1665. doi:10.3390/ani10091665
• Teagasc, 2020. National herd performance report 2019. Report, Teagasc Head Office (Ed), Carlow, Irlande, 18 pp.https://www.teagasc.ie/publications/2020/national-pig-herd-performance-report-2019.php
• Tuśnio A., Barszcz M., Święch E., Skomiał J., Taciak M., 2020. Large intestine morphology and microflora activity in piglets fed diets with two levels of raw or micronized blue sweet lupin seeds. Livest. Sci., 240, 104137. doi:10.1016/j.livsci.2020.104137
• Uerlings J., Schroyen M., Willems E., Tanghe S., Bruggeman G., Bindelle J., Everaert N., 2020. Differential effects of inulin or its fermentation metabolites on gut barrier and immune function of porcine intestinal epithelial cells. J. Funct. Foods, 67, 103855. doi:10.1016/j.jff.2020.103855
• van Milgen J., Quiniou N., Noblet J., 2000. Modelling the relation between energy intake and protein and lipid deposition in growing pigs. Anim. Sci., 71, 119-130. doi:10.1017/S1357729800054941
• van Wagenberg C.P.A., Snoek H.M., van der Fels J.B., van de Peet-Schwering C.M.C., Vermeer H.M., Heres L., 2013. Farm and management characteristics associated with boar taint. Animal, 7, 1841-1848. doi:10.1017/S1751731113001328
• Vhile S.G., Kjos N.P., Sørum H., Øverland M., 2012. Feeding Jerusalem artichoke reduced skatole level and changed intestinal microbiota in the gut of entire male pigs. Animal, 6, 807-814. doi:10.1017/S1751731111002138
• von Borell E., Bonneau M., Holinger M., Prunier A., Stefanski V., Zöls S., Weiler U., 2020. Welfare aspects of raising entire male pigs and immunocastrates. Animals, 10, 2140. doi:10.3390/ani10112140
• Wesoly R., Weiler U., 2012. Nutritional influences on skatole formation and skatole metabolism in the pig. Animals, 2, 221-242. doi:10.3390/ani2020221
• Whitehead T.R., Price N.P., Drake H.L., Cotta M.A., 2008. Catabolic pathway for the production of skatole and indoleacetic acid by the acetogen Clostridium drakei, Clostridium scatologenes, and swine manure. Appl. Environ. Microbiol., 74, 1950-1953. doi:10.1128/aem.02458-07
• Whitfield-Cargile C.M., Cohen N.D., Chapkin R.S., Weeks B.R., Davidson L.A., Goldsby J.S., Hunt C.L., Steinmeyer S.H., Menon R., Suchodolski J.S., 2016. The microbiota-derived metabolite indole decreases mucosal inflammation and injury in a murine model of NSAID enteropathy. Gut Micr., 7, 246-261. doi:10.1080/19490976.2016.1156827
• Wilfart A., Espagnol S., Dauguet S., Tailleur A., Gac A., Garcia-Launay F., 2016. Ecoalim: a dataset of environmental impacts of feed ingredients used in French animal production. PLoS ONE, 11:e0167343. doi:10.1371/journal.pone.0167343
• Wood J.D., Enser M., Fisher A.V., Nute G.R., Sheard P.R., Richardson R.I., Hughes S.I., Whittington F.M., 2008. Fat deposition, fatty acid composition and meat quality: A review. Meat Sci., 78, 343-358. doi:10.1016/j.meatsci.2007.07.019
• Zamaratskaia G., Squires E.J., 2009. Biochemical, nutritional and genetic effects on boar taint in entire male pigs. Animal, 3, 1508-1521. doi:10.1017/s1751731108003674
• Zamaratskaia G., Maribo H., Canibe N., Milet S., Quiniou N., Bee G., 2018. Ipema Deliverables 3 e. - Created and published list of feed ingredients with boar taint reducing capacities (WG2). Consulté le 22 octobre 2018, https://zenodo.org/record/1460483#.YUg6q7gza70
• Zhou L., Fang L., Sun Y., Su Y., Zhu W., 2017. Effects of a diet high in resistant starch on fermentation end‐products of protein and mucin secretion in the colons of pigs. Starch/Stärke, 69, 1600032. doi:10.1002/STAR.201600032
• QUINIOU N., BEE G., MARIBO H., ZAMARATSKAIA G., LAWLOR P., 2022. Quelles stratégies alimentaires pour couvrir les besoins nutritionnels des porcs mâles entiers et/ou immuno-castrés et pour réduire les risques d’odeurs de verrat dans la viande ? INRAE Prod. Anim., 35, 109-120.