Introduction

La population mondiale ne cesse de croître. Les besoins tant en céréales qu’en viande augmentent considérablement. La volaille constitue une source de protéines animales plébiscitée par l’homme, rapide à produire, peu chère et non concernée par les interdits religieux. La production de volailles est en constante progression (+&nbsp2&nbsp% par an avec 107 MT en 2013) et occupe le second rang mondial derrière la viande de porc (114 MT) et loin devant la viande bovine (68 MT) (encadré 1).

Pour répondre à cette demande croissante, les poulets de chair ont été principalement sélectionnés pour une vitesse de croissance rapide. L'augmentation de poids corporel de poulets de chair par an est de l'ordre de 3,3&nbsp% par an (Zuidhof et al., 2014) (figure 1). Le poulet étant abattu à un poids objectif allant de 1,7 à 3,5 kg vif, l'augmentation des vitesses de croissance a permis une diminution de l'ordre de 1 jour par an de l'âge d'abattage. En Europe, la durée d'élevage est de moins de 6 semaines pour des poulets de chair «&nbspstandard&nbsp» (Arnould et al., 2011). Le squelette et les systèmes immunitaire et cardio-vasculaire n'ont pas suivi l'augmentation massive de la masse musculaire (Havenstein et al., 2003  Tona et al., 2003  Hocking, 2010).

Cette stratégie de sélection s'est inévitablement accompagnée d'effets indésirables tels qu'une fréquence plus importante de cas d'ascites, l'apparition de défauts de squelette et de viande, une certaine immunosuppression chez les animaux, une augmentation de leur sensibilité à des maladies infectieuses et de l'incidence de maladies métaboliques (Emmerson et al., 1997  Decuypere et al., 2003 ; Havenstein et al., 2003). Il est à noter que les besoins alimentaires ont été établis essentiellement sur la base des performances de croissance des animaux jeunes sans prendre en compte d'autres fonctions telles que la fonction immunitaire ou plus largement la valence «&nbspsanté&nbsp». Pour ce qui est des reproducteurs, une alimentation ad libitum conduit à une obésité excessive avec une capacité de reproduction très faible, une morbidité et un taux de mortalité élevés. Cette pratique a par ailleurs un impact sérieux sur le bien-être des oiseaux (Decuypere et al., 2006 et 2010, De Jong et Guémené, 2011) et sur l'intégrité des animaux, qui va au-delà des préoccupations de santé et de bien-être (Decuypere et al., 2010). L'intégration des deux aspects croissance et reproduction est relativement incompatible et est reconnue comme le paradoxe « croissance rapide versus reproduction – santé ».

Figure 1. Évolution des poids vifs des poulets de chair non sélectionnés de 1957 et 1977, et du poulet Ross 308 (2005) (Adapté de Zuidhof et al., 2014).

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Dans la filière « poulet de chair », une restriction alimentaire des reproducteurs est donc réalisée pour maximiser la production d'œufs et de poussins. De nos jours, les reproductrices reçoivent en moyenne 25&nbsp% de ce qu'elles consommeraient normalement en mode ad libitum. Cette restriction alimentaire sévère permet de maintenir la trajectoire du poids corporel dans des limites bien définies afin d'assurer une performance de reproduction correcte à l'âge adulte. Elle impacte cependant négativement la progéniture. En effet, la restriction des reproducteurs, les niveaux de production d’œufs soutenus ou autres stress peuvent faire varier la composition de l’œuf, qui peut alors être déficitaire en nutriments critiques nécessaires au bon démarrage du poussin. Dans ces conditions, et avec un délai entre l’éclosion et la mise en place en élevage pouvant aller jusqu’à 48 à 72 heures, ainsi que des conditions de transport souvent sub-optimales, la période de démarrage (1ère semaine post-éclosion) est alors délicate, et les performances significativement impactées.

Chez les animaux en croissance, tout changement quantitatif (niveaux d'énergie et de protéines...) ou qualitatif (type de régime alimentaire, apport en nutriments ou schéma de distribution...) dans l'alimentation affecte le métabolisme. Cela a des conséquences sur la consommation d'énergie, l'efficacité alimentaire, la répartition des éléments nutritifs entre les tissus ou les organes et donc sur la composition corporelle et la qualité de la viande (Tesseraud et al., 2014). Cette remarque est aussi valable pour un embryon en cours de développement. Une supplémentation en nutriments de l'œuf via l'alimentation maternelle ou via des injections in ovo («&nbspin ovo feeding&nbsp») sont alors des stratégies innovantes pour optimiser l'apport de nutriments à l'embryon et améliorer les conditions de démarrage des poussins et leur robustesse. La période d'incubation et la première semaine d'âge sont essentielles pour leur santé, leur bien-être et leurs performances de croissance (Bigot et al., 2003  Yassin et al., 2009). La finalité de telles approches est d'optimiser les apports nutritionnels des reproductrices, des embryons en développement et/ou des poussins au démarrage dans le but d'obtenir des poussins de meilleure qualité en termes de robustesse, croissance et/ou composition corporelle en tirant parti de la plasticité embryonnaire d'utilisation des nutriments.

1. Sources et nature des nutriments et molécules actives disponibles pour l’embryon en développement

La durée du développement embryonnaire de l’oiseau varie en fonction de celle de la vie de l’oiseau car toutes deux correspondent à sa vitesse de croissance. Elle varie de 10 jours chez le Vacher (Molothrus sp.) à 80 jours chez l'Albatros royal. Les canards ont besoin de 28 à 36 jours (respectivement pour le Pekin et le Barbarie)  les oies, de 30 à 35 jours et les poulets domestiques de 21 jours. Quand non précisé, l’espèce dont il sera question dans la suite du texte sera le poulet. Comme le poids d’abattage des animaux est atteint de plus en plus tôt (entre 35-42 jours), le développement embryonnaire représente 33 à 38&nbsp% de la vie d’un poulet de chair moderne. Quand on englobe la période d’incubation et la période périnatale (jusqu’à 4 jours après éclosion), l’ensemble représente plus de 50&nbsp% de la vie de l’animal (Druyan 2010). Chez les vertébrés ovipares (comme les oiseaux), le développement embryonnaire s'effectue totalement dans l’œuf, indépendamment de la mère. L’œuf constitue alors une enceinte close naturelle qui renferme tous les éléments nécessaires à la survie, au développement et à la protection d’un embryon lorsqu’il est incubé dans de bonnes conditions (température, humidité et retournement) (encadré 2). L’embryon utilise les nutriments de l’œuf sans possibilité d’élimination de déchets, puisque seuls les échanges gazeux se font avec le milieu extérieur.

La principale source de nutriments de l'embryon pendant les deux premières semaines de son développement est le vitellus ou jaune, majoritairement composé de lipides et de protéines. La teneur en glucides de l'œuf est très limitée&nbsp: sa concentration est inférieure à 1&nbsp% des nutriments totaux et le pourcentage de glucose libre n'est que de l'ordre de 0,3&nbsp% (Campos et al., 2011). Dans le sac vitellin, à l'exception des immunoglobulines, l'essentiel des protéines, les triglycérides, les phospholipides et le cholestérol sont synthétisés par le foie de la poule reproductrice. Les lipides et les protéines représentent respectivement 62,5 et 33&nbsp% de la matière sèche du jaune (Powrie et al., 1986). Les lipides sont la principale source d'énergie pour l'embryon en développement (Moran, 2007  Cherian, 2015). L'ensemble des protéines du jaune d'œuf constitue aussi une réserve de nutriments. Outre leur valeur nutritive, de nombreuses protéines présentent aussi des activités biologiques propres, de transport et de stockage de vitamines (« riboflavin-binding protein », « vitamin-D-binding protein », avidine) ou d'ions métalliques (ovotransferrine, phosvitine), d'activités inhibitrices de lipases (apovitellenine), etc. (Bourin, 2011). Enfin, le jaune contient aussi des molécules liposolubles telles que les vitamines A, D, E et les caroténoïdes. Ces derniers proviennent exclusivement de l'alimentation maternelle. Des molécules possédant un potentiel antimicrobien sont également présentes dans le jaune d'œuf (Bourin et al., 2011).

À partir de 14 jours de développement, l’embryon sera entouré d’une double enveloppe, l’amnios et l’allantoïde. Dans ce dernier tiers de développement pour la poule, l’embryon aura donc accès à d’autres nutriments présents dans ces deux annexes (riches en eau et en protéines). Après vingt jours, le poussin est dans sa position d'éclosion, le bec a percé la chambre à air, et la respiration pulmonaire a commencé. Après 21 jours d'incubation, le poussin sort finalement de sa coquille. L'allantoïde, qui lui a servi de poumons, sèche car le poussin utilise ses propres poumons. Lors de l'éclosion, l'amnios et l'allantoïde sont éliminés avec la coquille, l'albumen a été utilisé et le vitellus restant se rétracte dans l'abdomen de l'animal. Le poussin passe alors d’une alimentation principalement lipidique et protéique à une alimentation glucidique dès lors qu’il est transporté et mis en place chez l’éleveur avec accès à une alimentation riche en céréales.

2. Modifications de l’environnement de l’embryon via l’alimentation maternelle et conséquences sur l’élaboration des phénotypes de la descendance

Le développement de l'embryon dépend de l'environnement dans lequel il baigne et des nutriments disponibles. Une voie de modulation de la composition de l'œuf est la modification du régime alimentaire de la mère (Kidd et al., 2005  Rao et al., 2009) (figure 2). Cet environnement peut être modulé et influencer le développement physiologique et morphologique des embryons, avec pour conséquence des effets sur l'élaboration du phénotype des poussins (Ho et al., 2011). Des liens entre la nutrition parentale, la composition de l'œuf et le comportement ultérieur des animaux (Aigueperse et al., 2013), leurs performances (Bergoug et al., 2013), et leur sensibilité aux maladies ont été établis. Les mécanismes sous-jacents à ces effets maternels ne sont pas toujours complètement décryptés ni compris.

Figure 2. Évènements nutritionnels précoces susceptibles de moduler la programmation métabolique et le phénotype des animaux (Adapté de Da Silva, 2017 et de Métayer-Coustard et al., 2017).

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3. Supplémentation des œufs par injection in ovo (« in ovo feeding »)

3.1. Généralités sur la nutrition in ovo

Si l'on considère que la formation et le développement des tissus (comme le muscle) ont lieu pendant les 21 jours de développement embryonnaire, qui représente rappelons-le 33 à 38&nbsp% de la vie totale de l'animal, il est probable qu'un désordre physiologique ou métabolique lors de ce développement précoce chez l'oiseau puisse significativement altérer le gain de poids post-éclosion et les caractéristiques de la carcasse (Velleman, 2007  Grodzik et al., 2013). Le développement et la croissance rapides des souches d'oiseaux sélectionnées à l'heure actuelle peuvent faire que la quantité de nutriments dans l'œuf soit insuffisante pour un développement optimal des tissus (Grodzik et al., 2013). Il faut donc agir au plus tôt sur la programmation métabolique des embryons pour optimiser leurs performances ultérieures. Des stratégies nutritionnelles innovantes telles que l'alimentation in ovo par injection de nutriments directement dans l'œuf ont été récemment développées pour assurer un approvisionnement en nutriments facilement disponibles afin de soutenir et accélérer la maturation du tube digestif, optimiser le développement et la croissance du poussin et donc obtenir des poussins de meilleure qualité (Kadam et al., 2013  Roto et al., 2016  Gao et al., 2017  Ghanaatparast-Rashti et al., 2018  Peebles, 2018) (figure 3). La supplémentation de l'œuf avec des composés de différentes natures vise donc à assurer un apport de nutriment supplémentaire pour que les poussins puissent faire face aux délais post-éclosion qui peuvent atteindre jusqu'à 48-72h et d'autre part à moduler des fonctions majeures. Ces stratégies nutritionnelles ont ainsi par exemple pour objectif de répondre à de nouveaux enjeux de la filière pour laquelle l'utilisation des antibiotiques est fortement dénoncée et les nouvelles pratiques visent à diminuer, voire supprimer leur utilisation dans les élevages ce qui conduit à des pertes de production et de profits pour les éleveurs (Castanon, 2007).

Figure 3. Les injections in ovo : lesquelles et pour quels effets ?

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Le pourcentage d'éclosion et le poids des poussins dépendent de la substance injectée, du site et du moment d'injection des nutriments dans l'œuf. En tout début de développement, les composés sont injectés au plus près du disque germinal (Ebrahimi et al., 2012). Plus tard, les nutriments, sont administrés dans le sac vitellin, qui présente une grande surface capable d'absorber des nutriments. Il semble cependant que même avec des éléments d'une totale innocuité, l'éclosion soit affectée lorsque les injections se font précocement dans les deux premières semaines de développement embryonnaire chez la poule. Après 17 jours d'incubation, quand le sac vitellin se résorbe, des injections sont réalisées dans la chambre à air ou dans l'amnios. Ces injections, plus tardives, ont souvent moins d'impacts néfastes sur l'éclosabilité et la mortalité embryonnaire. L'amnios est le site privilégié puisqu'en fin d'incubation les embryons ingèrent le liquide qui y est présent. Ces injections sont souvent réalisées au transfert des œufs de l'incubateur à l'éclosoir en même temps que les vaccinations in ovo (vers 18 jours d'incubation). Ces dernières, pratiquées en fin d'incubation permettent de vacciner précocement les animaux sans affecter leur survie ou leur éclosabilité (Breedlove et al., 2011). La manipulation des animaux à l'éclosion est ainsi limitée et le stress engendré en période post-natale est minimisé. Ces pratiques sont plus rapides et permettent une plus grande uniformité dans la délivrance de la dose vaccinale ou de la solution nutritive. Les solutions de nutriments injectées en pratique sont souvent complexes.

L'oiseau étant ovipare, c'est un modèle idéal pour distinguer les effets directs des nutriments des effets maternels. En effet, l'alimentation maternelle peut influencer à la fois l'environnement dans lequel l'embryon se développe (principale source de nutriments pour l'oiseau) mais aussi la façon dont les gènes régulant le métabolisme sont exprimés via la transmission de marques épigénétiques maternelles (Frésard et al., 2013). Ce modèle aviaire permet ainsi de comprendre et de maîtriser à la fois les effets directs (via des injections in ovo) et indirects (via la mère) de la nutrition sur la régulation du métabolisme et ses effets à long terme sur la croissance, la composition corporelle et l'élaboration du phénotype des descendants.

Des travaux récents ont montré qu’il était ainsi possible de modifier le métabolisme des animaux par des apports exogènes directement dans l’œuf de différentes substances dont les acides aminés, les substrats énergétiques, les solutions électrolytiques, les hormones, les nucléotides et les vitamines à des moments clés de l’embryogénèse par des injections in ovo (Gore et Qureshi, 1997  Henry et Burke, 1999 &nbspOhta et al., 1999  Kocamis et al., 1999&nbspet 2000  Tako et al., 2004  Uni et al., 2005  Kadam et al., 2008  Zhai et al., 2011c  Mc Gruder et al., 2011  Kornasio et al., 2011  Bakyaraj et al., 2012  Li et al., 2016  Neves et al., 2017  Gao et al., 2017). Ces pratiques induisent des différences de performances des poussins à l'éclosion (poids, stock de glycogène, rendement en filet), qui peuvent être maintenues jusqu'à l'âge d'abattage. Cependant, les mécanismes d'orientation précoce du métabolisme à ces périodes restent largement méconnus.

4. Comment les nutriments peuvent contribuer à la programmation métabolique des animaux et à l’élaboration de leur phénotype

Déterminer les mécanismes par lesquels les nutriments des œufs régulent le métabolisme cellulaire, la signalisation, l'expression des gènes et la fonction est essentiel pour améliorer l'utilisation des nutriments, l'efficacité des productions avicoles et la robustesse des animaux. Peu de mécanismes ont été décryptés à ce jour chez les oiseaux. Les études, non exhaustives référencées, n'abordent souvent pas l'étude des mécanismes impliqués dans la reprogrammation métabolique des embryons. Il pourrait s'agir de régulations métaboliques similaires à celles qui ont été décrites aux périodes d'élevage plus tardives. L'importance de certains acides aminés (lysine, méthionine) n'est plus à démontrer pour la régulation des métabolismes protéique et énergétique d'animaux en croissance, avec des effets marqués sur la croissance du poulet et la qualité des produits (Berri et al., 2008  Métayer et al., 2008  Tesseraud et al., 2009). Une telle régulation par les acides aminés utilisés comme substrats ou en tant que nutriments-signal permet de moduler le métabolisme protéino-énergétique (Tesseraud et al., 2003  Métayer-Coustard et al., 2010). Par ailleurs, des modifications de type épigénétique, c'est-à-dire des changements transmissibles et réversibles de l'expression des gènes, sans altération de la séquence d'ADN, pourraient également être impliquées, notamment lorsque sont injectées des molécules donneuses de groupements méthyles comme la méthionine ou d'autres micronutriments (Anderson et al.,&nbsp2012 &nbspDonohoe et Bultman, 2012  Veron et al., 2018).

Chez les mammifères, plus de données sont disponibles. Une malnutrition maternelle entraîne un faible poids à la naissance de la progéniture. L'abondance alimentaire subséquente dans son environnement entraîne un phénomène de croissance compensatoire (Fagerberg et al., 2004). La nutrition maternelle pendant la gestation modifie l'expression génique de la progéniture par des altérations épigénétiques comme les modifications de l'ADN et des histones (Simmons, 2011). L'épigénome est particulièrement dynamique au cours de l'embryogenèse et la méthylation de l'ADN nécessaire au développement normal des tissus est établie au cours du développement précoce. La méthylation de l'ADN est un important facteur épigénétique pour le maintien du silence génétique qui repose sur l'apport de groupements méthyles. Les histones sont également influencées par de nombreuses modifications post-traductionnelles (phosphorylation, ubiquitination, ADP-ribosylation, sumoylation, glycosylation). Les substrats et cofacteurs impliqués dans l'apport de groupements méthyles sont considérés comme particulièrement importants au cours des premiers stades de développement (Sinclair et al., 2007b). Ainsi, la manipulation de la teneur en acides aminés soufrés de l'alimentation précoce peut induire des changements dans les fonctions cellulaires qui ont des répercussions pour le développement de l'animal, sa croissance à long terme et sa santé. Les acides aminés soufrés (Met) comme d'autres acides aminés (Gly, His, Ser), les vitamines (B6, B12 et folate) ou les micronutriments (bétaïne et choline) jouent un rôle clé dans la fourniture de donneurs de méthyles pour l'ADN et modifications d'histones (Anderson et al., 2012).

Dans diverses espèces, les régimes alimentaires sous-optimaux en acide folique, choline, méthionine et/ou la vitamine B12 et déficients en groupements méthyles distribués autour de la conception programment l'axe insulinique et augmentent le métabolisme glucidique des descendants. Altmann et al. (2012)  Altmann et al. (2013) a montré que la restriction comme l'excès de protéines pendant la gestation chez le porc pouvait modifier l'expression de gènes clés impliqués dans le métabolisme de la méthionine au niveau du foie et du muscle des descendants. Ces gènes sont importants pour la condensation des chromosomes et la méthylation globale de l'ADN. Chez le rat, un régime déficient en groupements methyles modifie le protéome hépatique des descendants à l'âge adulte (Maloney et al., 2013). Pour ces raisons, la supplémentation nutritionnelle, notamment de micronutriments, est en plein développement chez les oiseaux pour essayer de programmer précocement le métabolisme des animaux et leur permettre ainsi une utilisation meilleure ou différente des nutriments mis à leur disposition.

Conclusion

La manipulation très précoce de l’environnement dans lequel l’embryon se développe est très prometteur pour analyser l'influence des conditions précoces sur l'élaboration des phénotypes à long terme que ce soit sur des critère de croissance, composition corporelle, caractéristiques tissulaires, robustesse vis-à-vis de challenges ou adaptation à des conditions d’élevage différentes. Ces approches visent à augmenter l’efficience et la qualité de la production (poussin, viande) ainsi que l’adaptabilité des animaux à différents environnements. Outre les bienfaits sur le développement, la santé et le bien-être des animaux, ces stratégies alimentaires peuvent répondre à des intérêts environnementaux et économiques.

Les études de transmission trans-générationnelle sont encore anecdotiques dans la littérature chez l’oiseau et restent à développer. Un nouveau champ d’investigation s’ouvre également sur les effets des régimes alimentaires des pères et les répercussions sur l’élaboration des phénotypes de leurs descendants. Chez les mammifères, il a été récemment montré des changements épigénétiques de la descendance en fonction du régime alimentaire des reproducteurs mâles (par exemple chez la souris). Qu’en est-il chez les Oiseaux&nbsp?

La porte est ainsi largement ouverte pour l’avenir pour programmer ou réorienter précocement le métabolisme des embryons. Il n’en demeure pas moins des questions d’actualité. Ces stratégies alimentaires sont-elles en adéquation avec l’attente sociétale&nbsp? L’intervention sur les régimes alimentaires des reproductrices peut paraître plus applicable et acceptable éthiquement qu’une injection dans l’œuf. Toutefois, lorsque des reproductrices sont autant restreintes, quelle assurance avons-nous que les éléments enrichis dans l’alimentation ne seront pas détournés à leur propre profit&nbsp? N’omettons pas une troisième possibilité pour moduler et réorienter le métabolisme des animaux précocement, la nutrition et le management des animaux au cours de la première semaine de vie, période pendant laquelle les animaux présentent encore une certaine plasticité métabolique. Quelle que ce soit l’approche employée, nutrition maternelle, nutrition in ovo ou nutrition précoce, il reste essentiel de ne pas se restreindre à des seuls critères de rentabilité favorisant toujours des animaux plus lourds obtenus plus rapidement. Outre la nutrition précoce, d’autres stratégies autour de l’incubation des œufs (influence de la température, de l’intensité lumineuse…) sont envisageables et influencent le métabolisme des embryons et les performances ultérieures des animaux.

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