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Apport de la protéomique à la découverte de biomarqueurs pour l’étude de la couleur de la viande bovine

Chapeau

La couleur rouge de la viande bovine est une caractéristique de la qualité sensorielle majeure qui conditionne la décision d’achat du consommateur. La stabilité de la couleur est recherchée pour éviter le gaspillage et les pertes économiques dans la filière viande. Cette synthèse, sous forme d’une analyse intégrative des études internationales récentes de protéomique, a pour but d’illustrer les principaux mécanismes biologiques ainsi que les potentiels biomarqueurs protéiques identifiés à ce jour, susceptibles d’être impliqués dans la variation de la couleur de la viande bovine.1

Introduction

La couleur est un critère de qualité essentiel pour la commercialisation de la viande bovine car elle influence les décisions d'achat et l'attractivité du point de vente pour les consommateurs (Mancini et Hunt, 2005 ; Ramanathan et al., 2020a). Cependant, les défauts associés à la couleur qu'ils soient liés aux viandes à coupe sombre (viande de type DFD : « Dark, Firm, Dry » pour sombre, ferme et sèche) ou à la décoloration au cours de la conservation, sont dommageables pour la commercialisation car ils induisent des réactions de rejet (Monin, 1991 ; Gagaoua et al., 2021d). Pour les industriels de la filière, les défauts de couleur engendrent aussi des pertes économiques considérables (Ramanathan et al., 2020a). L'apparence de la viande dépend de facteurs physiques et chimiques : la teneur en myoglobine (Mb) du muscle, un pigment protéique contenant un atome de fer, l'état chimique de la Mb et l'état réfractaire de la surface de la viande (Suman et Joseph, 2013 ; Purslow et al., 2021). Les caractéristiques de la couleur de la viande fraîche, lors de la vente, les plus importantes sont i) la luminance mesurée par la CIE-L* à l'aide d'un chromamètre ; ii) l'indice de rouge mesuré par la CIE-a* et la teinte () et iii) l'indice de jaune (brunissement) mesuré par la CIE-b* et la teinte (). La luminance est liée à la concentration de Mb ainsi qu'à la diffusion de la lumière, tandis que les indices a* et b* sont liés à la concentration et à l'état chimique de Mb (Purslow et al., 2021). L'humidité en surface de la viande ainsi que la présence d'exsudat influencent aussi l'intensité de réflexion de la lumière et la luminance (ou brillance) mesurée au chromamètre ou perçue par l'œil humain.

La couleur plus pâle des viandes de volailles et de porc et de la chair des poissons s'explique par leur teneur plus faible en Mb. L'état d'oxydation ou d'oxygénation de l'atome de fer de la Mb et/ou le ligand attaché détermine l'état chimique de la Mb. À l'intérieur de la viande fraîche, la Mb est sous forme réduite, de couleur pourpre, en raison de l'absence d'oxygène. En surface de la viande, la Mb qui est au contact de l'air se fixe de l'oxygène pour former de l'oxymyoglobine (OxyMb), de couleur rouge vif, appréciée par le consommateur lors de l'achat. Cette couleur est instable car après une exposition prolongée à l'air, le pigment s'oxyde en metmyoglobine (MetMb), de couleur brunâtre, qui peut induire une réaction de rejet lors de l'achat (Mancini et Hunt, 2005 ; Suman et Joseph, 2013). Par ailleurs, les différentes fibres musculaires possèdent des teneurs variables en Mb selon qu'il s'agisse de fibres à métabolisme oxydatif (riches en Mb) ou à métabolisme glycolytique (pauvres en Mb ; Picard et Gagaoua (2020b)). La proportion des différents types de fibres au sein d'un muscle influence donc directement sa couleur. L'oxydation de la Mb dans les viandes à proportion élevée de fibres oxydatives détériore la stabilité de la couleur rouge en induisant la formation de MetMb (Renerre, 1990). La couleur est aussi liée à la structure du muscle réfléchissant la lumière, elle-même influencée par l'évolution du pH post-mortem (Gagaoua et al., 2015b ; Purslow et al., 2020). Par exemple, la diminution du pH est associée au transfert d'eau intracellulaire des fibres musculaires vers l'espace extracellulaire, ce qui favorise la réflexion de la lumière incidente (Offer et al., 1989 ; Gagaoua et al., 2018). Ce phénomène confère un aspect clair aux viandes à bas pH (< 5,7) et sombre dans le cas des viandes à pH élevé (> 6,0) (Ponnampalam et al., 2017 ; Gagaoua et al., 2021d). Le pH joue donc un rôle important dans l'absorption de la lumière par la viande et influence sa luminosité. La stabilité de la couleur, qui a aussi fait l'objet d'études, varie au cours de la conservation en fonction de l'emballage, qui module la forme prédominante de la Mb (Mancini et Hunt, 2005) en fonction de la présence et absence d'oxygène. En effet, la myoglobine à la surface du muscle/morceau de viande réagit avec l'oxygène et prend différentes couleurs. Lorsqu'elle est oxygénée, la viande est rouge vif ; lorsqu'elle est oxydée, la viande est brune et lorsqu'elle est réduite, la viande est pourpre. Pour avoir la couleur rouge désirée, un mélange avec un très fort taux d'oxygène (> 60 %) est utilisé dans les emballages.

Malgré ces différents travaux, tous les mécanismes biologiques à l'origine de la variabilité de la couleur de la viande ne sont pas complètement élucidés. Par conséquent, les technologies de la « Foodomics » ont été proposées au cours des deux dernières décennies et appliquées à la viande pour mieux comprendre les bases/mécanismes biologiques de la qualité, y compris ceux de la couleur (Nair et al., 2017 ; Munekata et al., 2021). En particulier, le développement d'approche sans a priori, notamment la protéomique, a constitué une étape importante vers une meilleure compréhension des mécanismes biochimiques complexes régissant la transformation du muscle en viande et les qualités sensorielles qui en découlent (Ouali et al., 2013 ; Picard et al., 2017 ; Gagaoua et al., 2021a) y compris les défauts de qualité comme la viande à coupe sombre (Gagaoua et al., 2021d). Cependant, jusqu'à récemment, très peu d'études ont synthétisé les masses d'informations publiées sur les biomarqueurs protéiques identifiés et corrélés avec les différents paramètres de la couleur de la viande bovine. Le présent article s'appuie sur les résultats d'une analyse intégrative récente des études protéomiques (Gagaoua et al., 2020) qui avait pour but de faire le point sur les connaissances acquises sur l'origine de la variation de la couleur de la viande bovine au travers d'une part, de l'agrégation dans un seul répertoire des protéines biomarqueurs identifiées, et d'autre part, de l'identification des voies métaboliques révélées par analyse bio-informatique.

1. La protéomique pour l’identification de biomarqueurs de la couleur de la viande

1.1. Objectifs d’identification de biomarqueurs pour la filière viande

Face aux demandes récurrentes et croissantes de la filière viande ainsi que celles des consommateurs de plus en plus exigeants en termes de la qualité de la viande, les industriels ont changé leurs méthodes de production et modernisé les pratiques d'élevages, induisant des modifications des potentiels qualités des races, ce qui n'est pas sans effets sur les qualités des produits obtenus et leur variabilité (Gagaoua et Picard, 2020). Par conséquent, la prédiction de la qualité des produits devient une nécessité absolue pour la filière viande (Berri et al., 2019). En outre, les méthodes d'évaluation de la qualité de la viande (qu'elles soient sensorielles, biochimiques ou instrumentales) sont jugées destructrices, lourdes à mettre en place et dans certains cas, non adaptées ou applicables qu'après abattage. Aussi, il est aujourd'hui nécessaire de trouver une alternative et de développer des outils simples et rapides ne demandant pas de grandes quantités d'échantillons pour pouvoir classer les carcasses ou pièces de viande et/ou prédire le potentiel de qualité des animaux. L'analyse protéomique est une solution efficace pour répondre à cette problématique. Introduit en 1996, le terme « protéomique » peut être décrit comme l'étude globale de l'expression protéique d'une cellule ou d'un organisme dans des conditions données et à un moment donné (Wilkins et al., 1996). Complémentaire de la génomique qui concerne l'étude de l'expression des gènes, le protéome, ensemble des produits finaux d'expression des gènes, est plus représentatif de la fonction d'une cellule que le gène lui-même. Contrairement au génome qui est identique dans la plupart des cellules, l'analyse protéomique est très dynamique selon le contexte et le stade de développement de la cellule (Horvatovich et al., 2014). L'étude globale ou partielle du protéome permet de proposer des mécanismes explicatifs sur l'origine de la variabilité des qualités de la viande et des biomarqueurs potentiels (Bendixen, 2013). L'identification de biomarqueurs permet, par exemple, la conception de puces à protéines permettant de prédire la qualité de la viande (Gagaoua et al., 2018 ; Picard et al., 2019 ; Gagaoua et al., 2020). Ainsi, un des objectifs est d'expliquer et/ou prédire la qualité de la viande, en comparant ses signatures moléculaires à celles de groupes de références rassemblés dans une base de donnée et constitués sur la base d'un critère de qualité recherché. Les biomarqueurs de qualité de la viande peuvent être définis comme étant des indicateurs des processus biologiques mesurables quantitativement, qui peuvent jouer un rôle essentiel dans i) la compréhension de la transformation du muscle en viande ; ii) les programmes de sélection génétique ; iii) la prédiction précoce de l'évolution et la mise en place de la qualité et/ou iv) la classification des carcasses et des viandes.

1.2. Bref aperçu sur l’utilisation de l’analyse protéomique pour l’étude de la qualité de la viande et l’identification de biomarqueurs

En raison de la diversité des protéines et de la grande quantité d'information générée par la protéomique, la production, le traitement et l'interprétation de ces données est une tâche très complexe. En effet, les échantillons de tissus de mammifères contiennent des milliers de protéines différentes, ce qui nécessite l'utilisation de différentes méthodes pour préparer, isoler et quantifier les abondances de ces protéines (Picard et al., 2017).

Globalement, deux stratégies protéomiques permettent l'identification et la quantification de protéines biomarqueurs : l'approche « bottom-up » et l'approche « top-down » (Ohlendieck, 2011). La première qui a longtemps été la plus utilisée repose sur une stratégie basée sur la digestion protéolytique des protéines d'intérêt suivie de leur identification par spectrométrie de masse. La seconde repose sur la fragmentation directe des protéines d'intérêt sans digestion au préalable (Catherman et al., 2014). Aujourd'hui, c'est l'usage de la seconde méthode qui est plébiscité pour l'analyse du protéome en raison des multiples avancées techniques des 20 dernières années. Ces méthodes ont comme ultime objectif de quantifier l'abondance (relative ou absolue) de toutes (ou partie) des protéines présentes dans un tissu, un fluide ou une cellule ou dans une fraction protéique spécifique. La protéomique permet non seulement d'inventorier et cartographier le protéome d'un tissu, comme cela a été appliqué pour le muscle bovin (Bouley et al., 2004 ; Chaze et al., 2013), mais aussi de déterminer les différences qualitatives et quantitatives induites par un phénotype particulier (Picard et Gagaoua, 2020a).

Dans le cas des premières études de protéomique principalement basées sur les gels d'électrophorèse, les protéines musculaires extraites sont globalement séparées par électrophorèse monodimensionnelle en fonction de la masse moléculaire des protéines ou par électrophorèse bidimensionnelle, en deux étapes successives. Dans le deuxième cas, les protéines sont d'abord séparées dans une première dimension selon leur point isoélectrique (étape d'électroisofocalisation) puis selon leur masse moléculaire dans la seconde dimension (gel de polyacrylamide de type SDS-PAGE en conditions dénaturantes) (Bouley et al., 2004 ; Chaze et al., 2013). Ainsi, les protéines séparées constituent des spots individuels, chaque spot correspondant le plus souvent à une protéine majoritaire. Une analyse d'image est réalisée après coloration afin de quantifier l'abondance de chaque protéine. La comparaison d'abondance permet de déterminer si certaines protéines sont différentielles entre les traitements étudiés (Bouley et al., 2004 ; Chaze et al., 2013 ; Picard et Gagaoua, 2020a). Dans le cas où une protéine est identifiée comme différentielle, le spot est découpé sur le gel puis traité avec des enzymes protéolytiques, le plus souvent la trypsine, afin d'obtenir des peptides spécifiques de la protéine. Ces peptides sont ensuite identifiés par spectrométrie de masse. Dans le cas de l'analyse protéomique sans gel, les protéines présentes après extraction sont digérées par des enzymes protéolytiques conduisant au relargage de fragments peptidiques. C'est cet ensemble de peptides ou fragments qui est ensuite analysé par spectromètre de masse (Zhu et al., 2021).

2. Intégration des études protéomiques sur la couleur de la viande bovine

2.1. Préparation du premier répertoire de biomarqueurs de la couleur de la viande bovine

L'analyse protéomique n'a été que récemment proposée pour étudier le protéome musculaire associé à la stabilité et/ou variation de la couleur de la viande bovine (tableau 1). L'ensemble des études protéomiques conduites sur la couleur de la viande bovine ayant pour but d'identifier des biomarqueurs a récemment fait l'objet d'une étude intégrative de type intégromique2 (Gagaoua et al., 2020).

Cette étude intégromique s'est basée sur une recherche informatisée s'appuyant sur plusieurs bases de données bibliographiques (Google Scholar, Web of Science et Scopus) pour identifier toutes les études protéomiques traitant la question de la couleur de la viande. Brièvement, plusieurs mots-clés comme « protéomique », « omique », « protéome », « protéine », « biomarqueur » et « couleur », ont été utilisés en combinaison avec « viande »" ou « muscle » pour identifier les articles pertinents (figure 1). Seuls les articles en texte intégral publiés dans des revues à comité de lecture ont été considérés afin de s'assurer de leur qualité méthodologique. Ainsi, 239 articles ont été sélectionnés à partir de cette première recherche bibliographique (figure 1). Ils ont ensuite fait l'objet d'un examen d'éligibilité (filtration) dont les principaux critères d'inclusion/exclusion pour construire le premier répertoire étaient : i) analyse du protéome bovin ; ii) uniquement les protéines dont il a été démontré dans l'article qu'elles étaient significativement corrélées (< 0,05) avec les paramètres de couleur et iii) exclusion des articles sur la viande à pH élevé (viande à coupe sombre, DFD). Les études traitant de ce défaut de qualité ont été sélectionnées de la même façon et indexées dans une autre base de données (Gagaoua et al., 2021d). Au final, 13 articles ont été retenus pour constituer la base de données (tableau 1) de biomarqueurs candidats de la couleur dite « normale » de la viande bovine (par opposition aux défauts de couleur).

2.2. Bref aperçu sur le premier répertoire de biomarqueurs de la couleur de la viande bovine

Le répertoire constitué a intégré des données de 5 muscles qui diffèrent par leurs propriétés contractiles et métaboliques et la stabilité de leur couleur : LT, Longissimus thoracis (un muscle oxydo-glycolytique mixte, de couleur stable) ; ST, Semitendinosus (glycolytique rapide, de couleur très stable) ; RA, Rectus abdominis (oxydo- glycolytique mixte rapide, de couleur stable mais très peu étudié) ; SM, Semimembranosus (oxydo-glycolytique, faible stabilité de la couleur) et PM, Psoas major (oxydatif, de couleur stable). Selon les études, les appareils de mesure de couleur utilisés (tableau 1) sont les chromamètres Minolta (CR-300 et CR-400), HunterLab (labscan, XE ou XE plus) et les spectrophotomètres X-rite mesurant les paramètres L*, a* et b*.

Figure 1. Étapes de sélection des études protéomiques pour construire la base de données des biomarqueurs de la couleur de la viande bovine.

Tableau 1. Détails des 13 études retenues dans pour créer le répertoire de biomarqueurs de la couleur « normale » de la viande bovine.


Étude (Premier
auteur, année)

Race/type
animal

Muscle

Nombre
d’animaux

Paramètres de couleurs
étudiés/temps de
mesure/outil/conditions

Approche
protéomique

(Kim et al., 2008)

Korean/
Taurillons,
Bœufs

LT

12

L*, a*, b*/ NA/Chromamètre Minolta
CR-300/30 min d’exposition à 1°C

2DE + MALDI-TOF

(Joseph et al., 2012

ND

LT et PM

7

L*, a*, b* + R630/580 + MRA/24h/
colorimètre HunterLab LabScan XE

2DE + MALDI-TOF TOF

(Canto et al., 2015)

ND

LT

20

L*, a*, b* + R630/580/11 jours/
colorimètre HunterLab Miniscan XE

2DE + MALDI-TOF TOF

(Gagaoua et al., 2015b)

Blonde
d’Aquitaine
/Taurillons

LT

21

L*, a*, b*/24 h/Chromamètre Minolta
CR-300/1 h d’exposition à 1°C

21 biomarqueurs par Dot-Blot

(Wu et al., 2015)

Chinese Luxi
yellow

ST

4

L*, a*, b*/0, 5, 10 et 15 jours
/Chromamètre Minolta CR-400

2DE + MALDI-TOF TOF

(Nair et al., 2016)

ND

SM

8

L*, a*, b* + R630/580/48h/
Colorimètre HunterLab LabScan XE

2DE + MALDI-TOF TOF

(Wu et al., 2016)

Chinese Luxi
yellow

L et PM

4

L*, a*, b* / / 24 h/ Chromamètre Minolta
CR-400

2DE + MALDI-TOF TOF

(Yu et al., 2017)

Holstein

ST

3

L*, a*, b*/0, 4, et 9 jours/Chromamètre
Minolta CR-400

HPLC-MS/MS

(Gagaoua et al., 2017a)

PDO Maine
Anjou
/Vaches

LT et RA

48

L*, a*, b* + C* et h*/24 h/Chromamètre
Minolta CR-400/1h d’exposition à 1°C

21 biomarqueurs par Dot-Blot

(Gagaoua et al., 2017b)

PDO Maine
Anjou
/Vaches

LT

110

L*, a*, b* + C* et h*/ 24 h/Chromamètre
Minolta CR-400/1 h d’exposition à 4°C

26 biomarqueurs par Dot-Blot

(Gagaoua et al., 2017c)

Angus et
Limousin
/Taurillons

LT

42

L*, a*, b* + C* et h*/24 h/Chromamètre
Minolta CR-400/1h d’exposition à 4°C

21 biomarqueurs par Dot-Blot

(Yang et al., 2018)

Chinese Luxi
yellow

LT et PM

4

L*, a*, b* + C* + MRA + OCR/48 h et 15
jours/Spectrophotomètre X-Rite/30 min
d’exposition à 2°C

2DE + MALDI-TOF TOF

(Gagaoua et al., 2018)

Charolais/
Taurillons

LT

43

L*, a*, b* + C* et h*/24 h/Chromamètre
Minolta CR-400/1h d’exposition à 4°C

29 biomarqueurs par RPPA

2DE : Électrophorèse bidimensionnelle ; MALDI-TOF : Matrix Assisted Laser Desorption Ionisation - Time of Flight ; RPPA : Reverse Phase Protein Array ; MRA : Metmyoglobin reducing activity ; OCR : Oxygen Consumption Rate ; R630/580 : Surface colour stability. LT, Longissimus ; RA : Rectus abdominis ; ST : Semitendinosus ; SM : Semimembranosus et PM : Psoas major

Figure 2. Liste des 79 biomarqueurs corrélés avec les paramètres de couleur de la viande bovine répartis selon leurs fonctions biologiques.

Figure 3. Répartition des 79 biomarqueurs entre les 5 muscles : L : longissimus ; RA : Rectus abdominis ; ST : Semitendinosus ; SM : Semimembranosus et PM : Psoas major.

Le nombre total de protéines pour chaque muscle est indiqué dans les cercles blancs près du nom de l'abréviation de chaque muscle. Le nombre de protéines spécifiques au muscle ou communes à tous les muscles est indiqué en caractères gras noirs. Les noms des gènes correspondant aux protéines sont donnés pour chaque situation et les détails complets des protéines et de leurs identifiants Uniprot sont donnés dans la figure 2.

Ainsi, une base de 79 protéines dont l’abondance est significativement corrélée (P<0,05) avec les paramètres de la couleur a été construite (figure 2). Le plus grand nombre de protéines a été identifié pour le muscle LT, car le plus fréquemment étudié, avec 59 protéines associées aux différents paramètres de couleur (figure 3), dont 54 d'entre elles corrélées avec les paramètres L*, a* ou b*. Le muscle ST suit avec 27 protéines identifiées (dont 25 corrélées avec L*, a* ou b*), puis le muscle PM avec 19 protéines (17 corrélées avec L*, a* ou b*), le muscle RA avec 14 protéines (12 corrélées avec L*, a* ou b*) et le muscle SM avec 6 protéines, corrélées uniquement avec l’activité de réduction de la metmyoglobine (MRA : Metmyoglobin Reducing Activity) et la stabilité de la couleur de surface (R630/580) (figure 2). Le diagramme de Venn de la figure 3 illustre les protéines communes entre les muscles et celles spécifiques à chaque muscle.

L’analyse de la liste des protéines a permis de constater à travers le diagramme de Venn de la figure 4A que 73 des 79 protéines identifiées indépendamment des races/types d’animaux et muscles étaient corrélées aux paramètres L* (25 protéines dont 3 spécifiques à ce caractère), a* (66 protéines dont 43 spécifiques à ce caractère) ou b* (24 protéines dont 2 spécifiques à ce caractère). Un total de 17 protéines étaient communes aux trois paramètres de couleur : HSPB6, HSPB1, CRYAB, DNAJA1, HSPA8, HSPA2, HSPA9, ENO3, MDH1, PGM1, PRDX6, MYH7, MYH2, MYH1, ACTA1, TTN et CAPN1. L’analyse du muscle LT seul, illustrée dans la figure 4B, a montré que 54 des 59 protéines sont corrélées aux paramètres L* (23 protéines dont 3 spécifiques), a* (45 protéines dont 25 spécifiques) ou b* (23 protéines dont 2 spécifiques). Dans ce muscle, 13 protéines étaient communes aux trois paramètres de couleur : HSPB6, HSPB1, CRYAB, DNAJA1, HSPA8, HSPA2, HSPA9, ENO3, MDH1, PRDX6, MYH2, ACTA1 et TTN (figure 4B).

Figure 4. Diagrammes de Venn illustrant A) les 73 protéines de la liste des 79 identifiées indépendamment des races/type animaux et muscles ; et B) 54 protéines sur les 59 biomarqueurs du muscle LT, identifiées comme étant corrélées avec les paramètres L*, a*, b* de la couleur de la viande bovine.

Les noms complets des protéines et leur identifiants Uniprot sont données dans la figure 2. Le nombre total de protéines pour chaque paramètre de couleur est indiqué dans les cercles blancs près de chaque paramètre. Le nombre de protéines spécifiques à chaque paramètre de couleur ou communes est indiqué en caractères gras. Seules 6 protéines (STIP1, PGAM2, PGK1, HIBADH, GLUD1 et FABP3) n'ont pas encore été identifiées pour être corrélées avec les paramètres L*a*b* dans l'ensemble du répertoire. Les protéines en couleurs vertes ou rouges et en caractère gras représentent les relations positives et négatives identifiées indépendamment des facteurs identifiés à partir d'un minimum de deux études (figure 2). Les protéines communes aux trois paramètres de couleur en A et B sont indiquées à droite de chaque diagramme de Venn.

2.3. Recherche documentaire et analyse bio-informatique du répertoire de biomarqueurs de la couleur de la viande bovine

Le répertoire de 79 protéines décrit ci-dessus a permis d’effectuer plusieurs analyses bio-informatiques comprenant des annotations sur l'ontologie des gènes à l’aide de l’outil ProteINSIDE (https://www.proteinside.org/) qui analyse des processus et fonctions biologiques concernées. L’analyse des interactions protéine-protéine effectuée à l’aide de la base de données du service web String.V11 (https://string-db.org/) a permis de générer un réseau protéique illustrant les interactions entres les 79 protéines et les principales voies biologiques.

Figure 5. Réseaux d'interactions protéine-protéine construit en utilisant les 79 protéines et illustrant les six principales voies métaboliques impliquées dans le déterminisme de la couleur de la viande bovine.

Le réseau de protéines a été généré à partir d'une recherche en ligne dans la base de données STRING (http://string-db.org/). Les paramètres par défaut ont été utilisés.

3. Six principales voies métaboliques gouvernent la couleur de la viande bovine

L'analyse des ontologies et fonctions biologiques a permis d'identifier 6 voies biologiques distinctes (figure 2) fortement interconnectées (figure 5) jouant un rôle important dans la variabilité de la couleur « normale » (hors défaut DFD) de la viande bovine. Les 79 protéines, toutes détaillées dans la figure 2, sont réparties de la manière suivante : i) métabolisme énergétique, catalyse et production d'ATP (n = 35) ; ii) stress oxydant et détoxification (n = 9) ; iii) protéines contractiles et de structure (n = 10) ; iv) protéines chaperonnes et de stress thermique (n=10) ; iv) transport, signalisation cellulaire et apoptose (n = 12) et vi) protéolyse (n = 3). Il est intéressant de voir que ces voies sont similaires à celles identifiées comme intervenant dans le déterminisme de la tendreté de la viande bovine (Gagaoua et al., 2021a) mais différentes de celles impliquées dans le défaut DFD (Gagaoua et al., 2021c). Ceci suggère que les processus biologiques liés aux variations de la tendreté et la couleur de la viande sont communs. Dans le cas de la couleur, comme attendu, la voie du métabolisme énergétique (notamment la glycolyse) est dominante, alors que ce sont plutôt les protéines myofibrillaires et de structure qui sont associées de façon prédominante à la tendreté.

L’analyse des 79 protéines les plus fréquemment identifiées par les 13 études retenues a permis d’identifier 27 biomarqueurs (rapportés au seuil de 3 fois minimum) jugés dans cette étude comme étant pertinents (le plus souvent identifiés et liés à plus de trois paramètres de la couleur) et corrélés aux paramètres de la couleur de la viande bovine comme illustré dans la figure 2. La première protéine de cette liste est l’énolase 3 (ENO3 : du métabolisme énergétique, catalyse et production d’ATP) qui est corrélée aux paramètres de couleur dans 8 études (figure 2 : L*, a*, b*, C*, , R630/580 et MRA) suivie par la peroxyredoxine 6 (PRDX6 : du stress oxydant et détoxification) identifiée dans 7 études (figure 2 : L*, a*, b*, C*, h°, MRA et OCR) et HSP27 (appartenant aux protéines chaperonnes et de stress thermique) dans 6 études (figure 2 : L*, a*, b*, C* et R630/580). La phosphoglucomutase 1 (PGM1), la superoxyde dismutase (SOD1) et la μ-calpaïne (CAPN1) ont été identifiées dans 5 études (figure 2). Huit autres protéines : HSP40 (DNAJA1), HSP70-8 (HSPA8), HSP70-Grp75 (HSPA9), malate déshydrogénase 1 (MDH1), triosephosphate isomérase 1 (TPI1), lactate déshydrogénase (LDH), myosine-7 (MYH7) et myosine-2 (MYH2) ont été rapportées 4 fois et 13 autres biomarqueurs de cette liste ont été rapportés 3 fois : HSP20 (HSPB6), αB-cristalline (CRYAB), HSP72 (HSPA2), pyruvate kinase M 2 (PKM), créatine kinase M type (CKM), fructose-bisphosphate aldolase A (ALDOA), DJ-1 (PARK7), PRDX2, la chaine légère de myosine (MLC1), myosin-1 (MYH1), α-actin, (ACTA1), myosin binding protein-H (MYBPH) et phosphatidylethanolamine-binding protein 1 (PEBP1).

Sur cette liste de 27 protéines biomarqueurs robustes de la couleur de la viande bovine, 8 appartiennent à la voie du métabolisme énergétique, catalyse et production d’ATP (ENO3, PGM1, MDH1, TPI1, LDH, PKM, CKM et ALDOA) ; 7 sont des protéines chaperonnes et de réponse au stress cellulaire (HSP20, HSP27, αB-cristalline, HSP40, HSP70-8, HSP70-Grp75 et HSP72) ; 6 sont des protéines contractiles et de structure (MYH1, MYH2, MYH7, MLC1, ACTA1 et MYBPH) ; 4 de la voie du stress oxydant et détoxification (PRDX2, PRDX6, SOD1 et DJ-1) et une protéine pour chacune des deux autres voies (protéolyse (μ-calpaïne) et transport ; signalisation cellulaire et apoptose (PEBP1)). Dans les sections suivantes, nous discuterons les mécanismes biologiques et les fonctions biologiques des biomarqueurs le plus souvent identifiés.

4. Protéines majeures impliquées dans la variation de la couleur de la viande bovine et mécanismes biologiques associés

4.1. Biomarqueurs des protéines du métabolisme énergétique et production d’ATP

Parmi les 8 enzymes de cette voie énergétique associées aux paramètres de couleur, 6 sont glycolytiques (ENO3, PGM1, TPI1, LDH, PKM, et ALDOA) et correspondent aux phases dite préparatoire, qui conduit du glucose à deux glycéraldéhyde-3-phosphate (G-3-P) avec consommation d'ATP, ou finale d'oxydo-réduction couplée à la formation du pyruvate et d'ATP, confirmant ainsi l'importance de la glycolyse dans le déterminisme de la couleur de la viande (Mancini et Hunt, 2005). Parmi les deux autres enzymes, l'une appartient au cycle de Krebs (MDH1) et l'autre à la voie de régénération de l'ATP (CKM). Il est à noter que le sens de la corrélation entre ces protéines et les paramètres de couleur diffèrent selon le muscle et le paramètre considérés (figure 2). L'inversion des corrélations se produit lorsque le mécanisme biochimique qui sous-tend la corrélation a une contribution majeure au phénomène étudié mais que d'autres facteurs sont également impliqués comme l'âge de l'animal, la race, le type du muscle, les facteurs d'élevages, etc. (Gagaoua et al., 2021a ; Gagaoua et al., 2021d ; Terlouw et al., 2021). Le caractère multifactoriel et interdépendant de l'influence du métabolisme post-mortem et des propriétés oxydatives sur la couleur de la viande est bien connu et peut partiellement expliquer l'inversion des corrélations observées. Par exemple, le lactate, produit dans les conditions anaérobies de la dégradation du glycogène, peut influencer le statut redox du muscle, ce qui peut avoir un impact sur la couleur de la viande (Joseph et al., 2012). Le turnover de l'ATP a pour conséquence une acidification du muscle dont l'amplitude est dépendante de la teneur en glycogène musculaire à l'abattage (Robergs et al., 2004). La valeur du pH ultime va moduler l'espace entre les myofilaments et du diamètre des myofibrilles, ce qui affecte la luminance (L*) par les processus achromatiques de la diffusion de la lumière (Purslow et al., 2020).

a. ENO3, un biomarqueur robuste de la couleur de la viande bovine

L'énolase, corrélée avec presque tous les paramètres de couleur et muscles, est une enzyme cytosolique impliquée dans l'étape intermédiaire de la glycolyse et responsable de la conversion du 2-phosphoglycérate en phosphoénolpyruvate. C'est une enzyme associée au stress et aux conditions hypoxiques et, chez certaines espèces, elle est surexprimée lorsque les conditions du milieu sont défavorables (Didiasova et al., 2019). L'énolase est un dimère existant sous trois isoformes : ENO1 (formée par 2 sous-unités α), ENO2 (formée par 2 sous-unités γ) et ENO3 (formée par 2 sous-unités β). L'isoforme ENO3 semble jouer un rôle important dans la couleur de la viande bovine (8 études). ENO1 et ENO2 n'ont été identifiées que dans une seule étude, corrélées négativement (figure 2) dans le muscle LT et ST, respectivement. Chez le bovin, ENO3 a aussi été corrélée à la tendreté dans plusieurs études (Gagaoua et al., 2021a). De plus, Jia et al. (2006) ont montré une augmentation importante dans le muscle Longissimus thoracis de ENO3 peu de temps après l'abattage. L'apparition récurrente de ENO3 comme biomarqueur robuste indépendamment du muscle et du paramètre de la couleur (figures 2 et 3) peut être liée à son rôle dans le métabolisme du glucose pendant l'hypoxie et la protection cellulaire (Sedoris et al., 2010). Les corrélations entre l'abondance de ENO3 et les paramètres L*, a*, b* et MRA sont positives ou négatives suggérant des interactions complexes entre cette étape de la glycolyse et d'autres mécanismes affectant la couleur. Par exemple, ENO3 participe à des complexes multi-enzymes présents sur le sarcomère, peut-être en association avec d'autres protéines comme illustré dans le réseau d'interactions protéiques de la figure 5 et impliquées dans la couleur : protéines de stress (Wulff et al., 2012) et de structure (Hughes et al., 2020). En accord avec nos résultats, (Nair et al., 2018), en comparant la partie intérieure à couleur labile et extérieure à couleur stable du muscle SM, ont trouvé des différences dans le protéome sarcoplasmique, dont ENO3.

b. PGM1, TPI1, LDH et PKM : des enzymes glycolytiques biomarqueurs de la couleur de la viande bovine

Quatre enzymes de la glycolyse (PGM1, TPI1, LDH et PKM) sont fortement corrélées avec la couleur de la viande bovine indépendamment des propriétés contractiles et métaboliques et de la stabilité de la couleur des muscles. La phosphoglucomutase 1 (PGM1) est une enzyme qui joue un rôle central dans la glycolyse et la glycogenèse, catalysant de manière réversible la conversion du glucose-1-phosphate (G-1-P) en glucose-6-phosphate (G-6-P). Elle est corrélée avec les paramètres de couleur (L*, a*, b*, , R630/580 et MRA) dans 4 muscles de 5 études (figure 2) : négativement pour ST (a*) et PM (a* et MRA) et positivement dans le RA (b*). Dans le muscle LT, PGM1 était positivement liée à la luminance (L*) et, selon l'étude, positivement ou négativement au paramètre a* (Gagaoua et al., 2020). La relation entre PGM1 et plusieurs paramètres de couleur de différents muscles et types d'animaux est en accord avec le rôle que la glycolyse joue dans le déterminisme de la tendreté et de la couleur (Ramanathan et al., 2020a ; Ramanathan et al., 2020b). En effet, les conditions hypoxiques qui se produisent dans le muscle post-mortem augmentent l'abondance et l'activité de PGM1, qui régule au moins en partie l'équilibre entre G-1-P et G-6-P. Ce dernier peut être associé à la couleur, par le biais de son effet sur la chute du pH. Par exemple, les profils de métabolites, y compris le G-6-P, dans les échantillons prélevés tôt après abattage (Yu et al., 2019) différaient entre les muscles, mais aussi en termes de stabilité de la couleur (Abraham et al., 2017). À des niveaux relativement élevés de G-1-P, une plus grande activité de PGM1 augmente le taux de sa conversion en G-6-P, qui, selon les besoins énergétiques de la cellule, est soit utilisé dans la voie glycolytique, soit pour la régénération du NADH, ce dernier étant un déterminant majeur de la stabilité de la couleur de la viande (Mancini et Hunt, 2005 ; Ramanathan et al., 2020b).

La triosephosphate isomérase (TPI1) a été corrélée avec les paramètres de couleur (a*, b*, R630/580 et MRA) dans 4 études et 4 muscles (figure 2). Les relations étaient négatives pour les muscles ST (a* et MRA) et PM (a*), positives pour le muscle SM (R630/580 et MRA) et dans des directions différentes selon le paramètre de couleur considéré pour le muscle LT (négative avec a* et positive avec b*). TPI1 catalyse la conversion réversible du dihydroxyacétone phosphate en d-glycéraldéhyde 3-phosphate, complétant ainsi l'étape de fractionnement de la première phase de la glycolyse. L'abondance de TPI1 était positivement liée au taux de diminution du pH (Gagaoua et al., 2018), ce qui peut expliquer en partie son association avec la couleur.

Le lactate déshydrogénase (LDH) était corrélée aux paramètres de la couleur dans 4 études, impliquant 3 muscles (figure 2) : positivement liée dans les muscles RA (L*) et ST (a* et MRA) et dans les deux sens dans le muscle LT (négative avec L* et positive avec a*). La LDH catalyse la conversion réversible du pyruvate en lactate avec la conversion du NADH en NAD+. Le NADH est connu pour favoriser la réduction de la MetMb et des niveaux plus faibles de NADH ou plus élevés de NAD+, favorisent la formation de MetMb (Mancini et Hunt, 2005 ; Ramanathan et al., 2020b).

La pyruvate kinase M (PKM) possède quatre isoformes dont PKM1 et PKM2 qui prédominent dans le muscle. Cette enzyme a été identifiée dans 3 études corrélée négativement avec les paramètres a* et MRA dans les muscles ST et PM, et le sens de corrélation est positif ou négatif pour le muscle LT pour les paramètres a*, R630/580 et MRA (figure 2). Cette enzyme catalyse la dernière étape de la glycolyse. La déphosphorylation du phosphoénolpyruvate en pyruvate et une plus grande abondance de PKM peut refléter une production plus importante de pyruvate. Le pyruvate transporté dans la mitochondrie favorise la régénération du NADH (Ramanathan et al., 2020b).

c. ALDOA, un biomarqueur corrélé négativement avec les paramètres de la couleur dans les muscles bovins de couleur stable

L'enzyme fructose-bisphosphate aldolase A (ALDOA) était négativement corrélée avec a* et MRA pour les muscles LT, SM et ST (figure 2). Pendant la glycolyse, l'aldolase catalyse la conversion du fructose 1,6-diphosphate en G-3-P. Des niveaux plus élevés d'aldolase indiquent une proportion élevée de fibres à contraction rapide, qui ont un métabolisme oxydatif faible et un métabolisme glycolytique élevé. Malgré que les fibres glycolytiques contiennent significativement moins de myoglobine, quelle que soit sa forme, une faible consommation d'oxygène peut conduire à une formation plus importante d'OxyMb, c'est-à-dire une viande plus rouge contenant relativement peu de MetMb. En plus, l'aldolase peut directement influencer la couleur en stimulant la glycolyse par la voie de signalisation phosphoinositide 3-kinase (PI3K)/Akt (Hu et al., 2016). La relocalisation de l'aldolase en réponse à la signalisation PI3K nécessite une action coordonnée entre la dynamique du cytosquelette et la glycolyse. Selon Hu et al., (2016), certaines enzymes glycolytiques sont associées au cytosquelette, qui sont vraisemblablement libérées lorsque la dynamique de dégradation de l'actine augmente pendant l'apoptose (Ouali et al., 2013), et la modification du flux glycolytique semble être principalement médiée par la mobilisation de l'aldolase. Ceci est en accord avec les travaux de Hughes et al., (2020) montrant que l'aldolase peut influencer la diffusion de la lumière des fibres musculaires. En association avec d'autres enzymes métaboliques, l'aldolase contribue à la création de liens transversaux entre les filaments d'actine adjacents ou à la liaison de la troponine aux filaments fins, ce qui affecte la distance entre les myofibrilles et donc la diffusion de la lumière (Hughes et al., 2020).

d. CKM, un biomarqueur corrélé positivement avec les paramètres de la couleur dans les muscles bovins de couleur stable

La CKM était corrélée positivement avec (a*, R630/580 et MRA) dans les muscles LT (a* et MRA) et SM (R630/580 et MRA) de 3 études (figure 2). Cette enzyme a été identifiée comme un biomarqueur de plusieurs paramètres de la qualité de la viande (Picard et al., 2017) dont la tendreté (Gagaoua et al., 2021a) et la viande DFD (Gagaoua et al., 2021d). Dans les muscles striés, la CKM est associée au transfert d'un groupe phosphate de phosphocréatine à l'ADP pour générer l'ATP. Pendant les premières heures post-mortem, la CKM permet le maintien de la régénération de l'ATP (Robergs et al., 2004), et a donc une influence sur la vitesse de diminution du pH. Pendant la maturation de la viande, la CKM est progressivement fragmentée (Gagaoua et al., 2021b) et devient inactive (Bjarnadottir et al., 2010). Cette fragmentation peut influencer le turnover de l'ATP, expliquant son association à la variabilité des qualités de la viande. En outre, la créatine a aussi des propriétés antioxydantes (Sestili et al., 2011), et pourrait réduire l'oxydation de la Mb.

e. MDH1, un biomarqueur corrélé avec les paramètres de la couleur dans les muscles bovins de couleur stable

La malate déshydrogénase 1 (MDH1) était corrélée dans 4 études avec plusieurs paramètres de couleur et dans les muscles LT (L*, a*, b*, C* et MRA) et ST (MRA) (figure 2). Cette enzyme joue un rôle dans la navette malate-aspartate opérant entre le cytosol et la mitochondrie. Elle utilise également la réduction du NAD+ en NADH pour catalyser de manière réversible l'oxydation du malate en oxaloacétate, lors de la dernière étape du cycle de Krebs. Le NADH généré peut être utilisé dans la chaîne de transport d'électrons pour produire l'ATP (Ouali et al., 2013). Ainsi, la variation de l'activité et la teneur en MDH1 peut révéler des différences dans la capacité de la phosphorylation oxydative du muscle et donc de la couleur.

4.2. Biomarqueurs de la famille des protéines de réponse au stress

La deuxième famille de biomarqueurs la plus importante identifiée dans cette méta-analyse comme étant impliquée dans la variation de la couleur de la viande bovine est celle regroupant les protéines chaperonnes appelées aussi protéines de choc thermique (HSP, « Heat Shock Protein ») (figures 2 et 5). Extrêmement conservées au sein de toutes les espèces, ces protéines jouent un rôle important dans le repliement et le dépliage des protéines nouvellement synthétisées, l'assemblage protéique, le contrôle et la signalisation cellulaire ainsi que dans la protection des cellules contre le stress et/ou l'apoptose (Lomiwes et al., 2014). Dans le cas du muscle « post-mortem », les cellules stimulent la production de cette superfamille de protéines pour faire face aux conditions de stress cellulaire afin de protéger les organites et structures intracellulaires des risques associés à la perte de fonction (Lomiwes et al., 2014). La surexpression des protéines HSP aurait un rôle anti-apoptotique (Ouali et al., 2013). En effet, elles sont capables de former un complexe avec les caspases ainsi qu'avec d'autres protéases musculaires pour les inhiber (Arrigo et al., 2002 ; Lomiwes et al., 2014). En raison de leurs propriétés anti-apoptotiques, l'hypothèse de l'implication des HSPs dans la transformation du muscle en viande a été proposée et plusieurs études protéomiques ont permis d'identifier plusieurs membres dont l'abondance varie au cours de la période post-mortem et selon les propriétés de qualité de la viande. Trois petites HSP (HSPB1, HSPB6 et CRYAB), une co-chaperone (DNAJA1) et 3 HSPs de 70 kDa (HSPA8, HSPA9 et HSPA2) ont été identifiées comme les principaux biomarqueurs de la couleur de la viande bovine (figures 2 et 5).

a. HSP27, la chaperonne la plus souvent identifiée à jouer un rôle dans la variation de la couleur de la viande bovine

La HSP27 (HSPB1) est la seule petite HSP corrélée aux paramètres de la couleur (L*, a*, b*, C* et R630/580) dans les muscles LT et RA de 6 études (figure 2). Les corrélations indépendamment du paramètre étaient positives dans le muscle RA (L*) et dans différentes directions dans le muscle LT en fonction du paramètre de couleur (L*, a*, b*, C* et R630/580) et du type d'animal/race considérés (Gagaoua et al., 2020). Il est important de noter que l'HSP27 a été la seconde protéine identifiée comme biomarqueur robuste de la tendreté de la viande bovine (Gagaoua et al., 2021a). Les relations positives et négatives observées dans le muscle LT peuvent être dues aux raisons abordées précédemment ainsi qu'à des différences dans le niveau de stress de l'animal avant l'abattage et/ou au type de l'isoforme impliqué (Chaze et al., 2013 ; Ouali et al., 2013 ; Picard et Gagaoua 2020a ; Gagaoua et al., 2021a ; Terlouw et al., 2021). Dans le muscle, l'HSP27 ainsi que les deux autres petites HSP (HSPB6 et CRYAB) protègent contre l'ischémie, le stress et les dysfonctionnements métaboliques (Lomiwes et al., 2014). Ces protéines ont la capacité d'interagir avec les myofibrilles (Lomiwes et al., 2014) comme il a été mis en évidence dans l'interactome de la figure 5, protégeant ainsi le muscle squelettique par le biais de complexes protéiques structurels. Par exemple, des niveaux élevés de CRYAB sont associés, en fonction des types de fibres, à une dégradation lente des protéines myofibrillaires pendant la maturation (Lomiwes et al., 2014). Leur rôle dans la protection contre la dénaturation des protéines musculaires induite par le stress peut expliquer en partie leur relation avec la couleur de la viande. Plus particulièrement, la prévention de la dénaturation des protéines sarcoplasmiques y compris la myosine, peut affecter la réflectance, la diffusion de la lumière et la Mb, ce qui peut impacter les coordonnées chromatiques (Hughes et al., 2020 ; Purslow et al., 2020). D'autres effets peuvent être liés à leur capacité à influencer le statut redox de la cellule. Par exemple, une augmentation de la teneur en protéines de stress est associée à une diminution du niveau de stress oxydatif des cellules (Jammes et al., 2009).

b. Corrélation négative des protéines de stress avec la luminance (L*) dans le muscle LT

Les 7 HSPs mentionnées précédemment (figure 2) sont toutes corrélées avec les paramètres L*, a* et b* dans le muscle LT (figure 4B) et toutes les corrélations avec la luminance (L*) étaient négatives. Cependant, les corrélations étaient de sens opposés pour a* (négatives pour HSPB1 et HSPB6, positives pour CRYAB, DNAJA1 et HSPA9, et de sens opposés pour HSPA8 et HSPA2) et b* (directions différentes à l'exception de HSPB6 qui était toujours positive). Les corrélations systématiquement négatives entre les HSPs et la luminance (L*) dans le muscle LT s'expliquent en partie par leur forte expression dans ce muscle (Gagaoua et al., 2015a ; Gagaoua et al., 2017a). Comme indiqué précédemment, leur relation avec L* peut s'expliquer par leur action protectrice sur les protéines de structure, y compris pendant le phénomène d'apoptose (Ouali et al., 2013). Nous pensons donc que si les protéines de structure sont mieux préservées, la luminance aura tendance à diminuer. Les protéines de stress semblent donc jouer un rôle majeur dans le développement de la couleur, au moins par leur action protectrice contre la dénaturation des protéines, affectant ainsi la réflectance, l'aspect visuel et la diffusion de la lumière (Purslow et al., 2021).

4.3. Les protéines contractiles et de structure comme biomarqueurs de la couleur bovine

Dix protéines contractiles et de structure sont corrélées avec les paramètres de couleur, dont 6 ont été rapportées dans au moins 3 études (figure 2). La plupart de ces protéines sont constitutives des filaments fins (α-actine : ACTA1) ou épais du sarcomère par les isoformes de chaines lourdes (MYH1, MYH2, MYH7) ou légère (MLC1) de la myosine ou des protéines de liaison à la myosine (MYBPH) (figure 5). La dégradation protéolytique des chaînes lourdes et légères de myosine, des protéines de liaison et de l'actine joue un rôle central dans la transformation du muscle en viande (Huff-Lonergan et al., 2010 ; Gagaoua et al., 2021b). Au cours de la protéolyse et la maturation de la viande, les protéines myofibrillaires sont dégradées par les systèmes protéolytiques endogènes au muscle, notamment la μ-calpaïne, les cathepsines et les caspases (Ouali et al., 2013 ; Gagaoua et al., 2021b). En effet, les changements dans la structure du muscle influencent non seulement la texture de la viande, mais aussi les aspects de la couleur, en partie en raison des effets sur la diffusion de la lumière découlant des éléments structurels (Purslow et al., 2021). L'ampleur de la dénaturation et de la dégradation des protéines myofibrillaires au cours de la période post-mortem est influencée par la température, ainsi que par la vitesse et l'amplitude de la diminution du pH, et tous peuvent affecter la densité des protéines le long du sarcomère. Par exemple, la dégradation de la myosine influence l'espacement du réseau des myofilaments et le rétrécissement des fibres musculaires, ce qui a également un impact sur la diffusion de la lumière (Purslow et al., 2020), notamment dans le cas des viandes à coupe sombre (Gagaoua et al., 2021d).

La corrélation entre les 3 isoformes de chaîne lourde de myosine et les paramètres de couleur peut également refléter le rôle des enzymes métaboliques (Picard et Gagaoua, 2020b). En effet, les variations dans leur abondance et celles des enzymes glycolytiques et de la protéolyse sont fortement interconnectées (figure 5). Par exemple, les fibres rouges, à contraction lente, possèdent plus de mitochondries, plus de systèmes enzymatiques permettant la consommation d'oxygène et de chaîne de transport d'électrons situés dans les. Les proportions des types de fibres musculaires diffèrent aussi selon les muscles et les races (Picard et Gagaoua, 2020b), ce qui peut expliquer les différentes directions trouvées pour les corrélations. De plus, les différents types de fibres contiennent des quantités différentes d'autres molécules autres que la Mb, comme le glycogène et les lipides, qui peuvent également influencer la stabilité de la couleur de la viande (Suman et Joseph, 2013 ; Ramanathan et al., 2020a). Par ailleurs, la quantité d'eau libre et les modifications structurelles provoquées par les processus protéolytiques qui s'installent notamment après l'apoptose, peuvent influencer les propriétés de réflexion et de diffusion de la lumière de la viande (Hughes et al., 2020 ; Purslow et al., 2020 ; Purslow et al., 2021). Ainsi, la relation complexe entre les protéines myofibrillaires et la couleur s'explique par les nombreuses relations directes : ampleur de la dégradation myofibrillaire ; et indirectes : variabilité dans les propriétés des différents types de fibres et du degré d'interaction avec d'autres voies métaboliques (figure 5).

4.4. Biomarqueurs appartenant à la voie du stress oxydatif et détoxification

Durant la transformation du muscle en viande, le muscle (un grand consommateur d'oxygène) est soumis à diverses espèces oxygénées réactives qui peuvent affecter à la fois la fraction lipidique et la fraction protéique (Domínguez et al., 2019). Ainsi, le muscle post-mortem est sujet au stress oxydatif causant la production par exemple du 4-hydroxynonénal (4-HNE). Le 4-HNE est un aldéhyde fortement réactif issu de la peroxydation des lipides. Celle-ci est initiée par l'attaque des radicaux oxygénés libres (ROS, reactive oxygen species) sur des acides gras polyinsaturés présents dans la membrane ou le microenvironnement cellulaire et induit la formation des aldéhydes dont le 4-HNE. La réactivité du 4-HNE est responsable de sa capacité à former des adduits avec tout type de macromolécules : ADN, lipides et surtout les protéines (Dalleau et al., 2013). De nombreuses protéines musculaires peuvent être des cibles potentielles de ce puissant aldéhyde, par exemple la Mb, les protéines de structure et les enzymes glycolytiques (Suman et Joseph, 2013), ce qui peut considérablement affecter la stabilité de la couleur (Ramanathan et al., 2020b). Plusieurs agents protecteurs et piégeurs endogènes protègent la cellule contre le stress oxydant et jouent un rôle pivot dans la variation de la couleur de la viande. Cette méta-analyse a identifié les peroxyredoxines (PRDX1, 2, 3 et 6), la superoxyde dismutase (SOD1), la DJ-1 (codée par le gène PARK7) et le système thiorédoxine, comme étant des déterminants majeurs de la couleur de la viande bovine, en particulier de sa stabilité. Leur rôle est principalement lié à leur capacité à piéger les ROS et à réduire les protéines oxydées par le biais de leur site actif ou du système glutathion.

a. Les peroxyredoxines sont des biomarqueurs de la couleur de la viande

Les peroxyredoxines (PRDX) sont des peroxydases capables de dégrader non seulement le peroxyde d'hydrogène, mais aussi les peroxydes organiques, grâce à leur résidu cystéinyl (Fisher, 2017). Elles constituent une famille d'enzymes ubiquitaires contrôlant le taux de peroxydes induit par les cytokines et interviennent de ce fait dans les mécanismes de transduction du signal dans les cellules de mammifères (Fisher, 2017). Leur activité peut être régulée par phosphorylation, changement d'état d'oxydoréduction et également par oligomérisation. On distingue les PRDX 1-Cys et les PRDX 2-Cys. Elles partagent le même mécanisme catalytique de base, dans lequel un résidu de cystéine du site actif est oxydé en acide sulfénique –SOH par le peroxyde agissant comme substrat (Claiborne et al., 1999). La distinction entre les deux, repose sur la façon dont l'acide sulfénique est réduit en thiol –SH pour redonner le résidu de cystéine. Les enzymes 1-Cys peuvent être réduites en présence d'acide ascorbique ou de glutathion S-transférase, tandis que les PRDX 2-Cys le sont par des composés riches en thiols tel que le glutathion.

La PRDX6 appartient à la seconde classe, sa particularité est de posséder trois activités enzymatiques : peroxydase, phospholipase A2 (PLA2) et acyltransférase (Fisher 2017). Identifié dans 7 études et 4 muscles, la PRDX6 constitue le deuxième biomarqueur le plus pertinent de la couleur de la viande bovine dans cette méta-analyse (figure 2). L'hypothèse émise est que la PLA2 de PRDX6 est activée en cas de stress cellulaire (Gong et al., 2006). La relation positive entre les PRDX et l'indice de rouge, révélée par les corrélations positives entre PRDX6, PRDX1, PRDX2 et PRDX3 et les valeurs de a* du muscle LT, peut être liée à différentes fonctions des peroxyredoxines. D'une part, elles peuvent agir comme antioxydants, protégeant l'OxyMb des attaques des peroxydes. La limitation du stress oxydant limiterait également l'oxydation des lipides, et par conséquent l'oxydation de la Mb (Suman et Joseph, 2013). Enfin, la PRDX6 peut contrer les processus sous-jacents à la décoloration de la viande en entrant en compétition avec la Mb pour l'oxygène ou les produits des réactions de stress oxydatif. PRDX6 est en outre impliqué dans divers processus cellulaires, notamment le métabolisme énergétique (figure 5), l'apoptose et le vieillissement cellulaire (Fisher, 2017). PRDX6 a été proposé dans une autre étude intégrative comme un biomarqueur potentiel de la tendreté de la viande bovine (Gagaoua et al., 2021a).

b. SOD1, un biomarqueur corrélé avec les paramètres de couleur indépendamment du muscle

La superoxyde dismutase (SOD1) était corrélée dans 5 études et 2 muscles avec les paramètres de la couleur (figure 2). Les corrélations étaient positives pour le muscle PM (a* et MRA) et dans le sens opposé pour les paramètres a* et b* du muscle LT. SOD1 est un membre d'une famille ubiquitaire de métalloenzymes antioxydantes qui permettent la décomposition rapide de l'O2- à l'O2 puis à l'H2O2 et l'élimination de l'excès en radicaux oxygénés libres (ROS), prévenant ainsi les dommages causés par les radicaux libres dans les cellules (Domínguez et al., 2019). Cette enzyme endogène au muscle agit donc pour réduire le radical superoxyde actif à un état plus stable. Ainsi, l'élimination de l'anion superoxyde et les espèces réactives de l'oxygène en excès par SOD1, pourrait protéger la stabilité des formes redox de la myoglobine (Wu et al., 2016).

c. DJ-1, un biomarqueur corrélé négativement avec la couleur de la viande bovine dans les muscles à couleur stable

La protéine DJ-1 (également appelée PARK7), une autre protéine sécrétée en réponse au stress oxydatif était corrélée négativement avec a*, MRA et C* dans les muscles LT et PM de 3 études, indépendamment du type d'animal ou de la race (figure 2). DJ-1 est décrite comme un oncogène responsable de l'apparition précoce de la maladie de Parkinson (Bonifati et al., 2003), mais elle est également une protéine antioxydante qui a la capacité d'être oxydée et transloquée à la mitochondrie en réponse à un stress oxydatif. Elle possède ainsi un rôle anti-apoptotique et protecteur contre la toxicité cellulaire en réponse au stress oxydant en limitant la fragmentation mitochondriale. Comme indiqué précédemment, en raison de leur rôle dans la consommation d'oxygène et de leur capacité de réduction, les mitochondries jouent un rôle majeur dans la couleur de la viande (Ramanathan et al., 2020a ; Ramanathan et al., 2020b). DJ-1 semble donc jouer un rôle dans la couleur de la viande via la protection des mitochondries, probablement en interagissant avec d'autres voies, notamment les protéines de réponses au stress et le métabolisme énergétique (figure 5).

Conclusion

Cette synthèse intégrative des études protéomiques sur la couleur de la viande bovine a passé en revue les différentes voies biologiques impliquées dans la variation de la couleur de la viande bovine. Elle a ainsi confirmé le rôle de plusieurs protéines et voies biochimiques dont on savait auparavant qu'elles étaient impliquées dans le déterminisme de la couleur de la viande, notamment le métabolisme énergétique, les protéines myofibrillaires et de structure, la protéolyse, les protéines de réponse au stress (chaperonnes), le stress oxydatif et l’apoptose. Le métabolisme énergétique, en particulier la glycolyse et d'autres mécanismes associés sont les voies fonctionnelles prédominantes dans cette étude intégromique des données protéomiques. Ceci reflète les connaissances existantes sur le rôle central du métabolisme énergétique dans le déterminisme de la couleur de la viande, ainsi que son rôle dans d'autres caractéristiques de qualité telles que la tendreté et le pH.

La nouveauté de cette méta-analyse est l’accent mis sur le stress oxydant, l’oxydoréduction cellulaire et les protéines de structure, ainsi que sur les interactions entre ces différentes signatures moléculaires comme illustré par l’analyse de l’interactomique. Alors que le mécanisme prédominant des changements de couleur dans le muscle post-mortem de la viande bovine repose sur des modifications dans la distribution de l'oxygène dans le tissu et les différents états redox de la Mb, l’importance des voies atténuant le stress oxydatif et l'homéostasie redox a été mise en évidence dans cette étude intégrative. L’interaction des voies du métabolisme énergétique et l'intégrité des protéines contractiles sont également liées aux mécanismes structurels de la diffusion de la lumière entre les myofilaments. Les changements induits par le pH dans l’espacement du réseau des myofilaments et le dépôt de certaines protéines sarcoplasmiques dénaturées, comme l’énolase (ENO3), sur les myofilaments dans certaines conditions de pH et de température post-mortem sont deux mécanismes majeurs impliqués dans la diffusion de la lumière et qui méritent d’être explorées avec des méthodes appropriées.

En perspectives, l’utilisation combinée de la métabolomique comme nouvel outil -omique peut permettre d’autres avancées et un meilleur ciblage/identification de biomarqueurs prédictifs des différentes voies du métabolisme énergétique, qui sont liées à la couleur et permettraient une compréhension plus approfondie des mécanismes sous-jacents. L'identification de ces biomarqueurs ouvrirait la voie, à long terme, à des interventions pré- et post-mortem susceptibles d’améliorer l’aspect visuel de la viande sans impacter ses autres qualités. De plus, cette étude intégromique a montré qu'en combinant et en comparant les résultats de plusieurs études protéomiques, il est possible de mieux comprendre les modifications et interactions entre protéines pour proposer une liste de biomarqueurs pertinents pour une validation en utilisant des méthodes ciblées.

Remerciements

Cette synthèse a été conduite dans le cadre de la bourse individuelle Career-FIT (MF20180029) de Dr. Mohammed Gagaoua octroyée par les actions Marie Skłodowska-Curie agrément No. 713654. Cette synthèse a été rendue possible en partie grâce au soutien financier du programme « Ulysses Irlande-France » de recherche collaborative Irish Research Council 2020 Ulysses Programme project et Campus France PHC Ulysses 2020 n° 45382WG « Proteomics based tools to assess and improve beef quality and characterize fifth quarter products ».

Notes

  • Cet article est une adaptation en français d’un article publié dans la revue Trends in Food Science & Technology par Gagaoua et al. (2020).
  • Les données générées par les méthodes -omiques sont colossales et multidimensionnelles. La bio-informatique et les bio-statistiques permettent de les intégrer (intégromique) afin de déterminer avec précision leur signification biologique.

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Résumé

Cette synthèse s’intéresse à l’apport de l’analyse protéomique et à la découverte de biomarqueurs pour mieux comprendre les mécanismes sous-jacents à la variabilité et la stabilité de la couleur de la viande bovine. L’analyse intégrative des données protéomiques de la littérature révèle les principales signatures moléculaires et les mécanismes biologiques à l’origine de la couleur de la viande bovine. Une fouille de données des études protéomiques récentes sur la couleur de la viande a permis d’agréger 79 protéines biomarqueurs potentiels issues de 13 études. Les protéines sont associées à 6 processus biologiques interconnectés : métabolisme énergétique, réponses au stress cellulaire et oxydant, structure, voies de signalisation, protéolyse et apoptose. Avec un seuil d’identification dans au moins 3 études, 27 protéines ont été présélectionnées parmi lesquelles la β-énolase, la peroxiredoxine 6, la protéine de stress HSP27, la phosphoglucomutase 1, la superoxyde dismutase 1 et la μ-calpaïne ont été identifiées par au moins 5 études comme jouant un rôle significatif dans les variations de la couleur de la viande bovine.

Auteurs


Mohammed GAGAOUA

mohammed.gagaoua@teagasc.ie

Affiliation : Food Quality and Sensory Science Department, Teagasc Food Research Centre, Ashtown, Dublin 15, Ireland

Pays : Irlande


Claudia TERLOUW

Affiliation : Université Clermont Auvergne, INRAE, VetAgro Sup, UMR Herbivores, F-63122 Saint-Genès-Champanelle, France

Pays : France


Brigitte PICARD

Affiliation : Université Clermont Auvergne, INRAE, VetAgro Sup, UMR Herbivores, F-63122 Saint-Genès-Champanelle, France

Pays : France

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