Introduction

Les polymères à base de mannose (mannanes) sont très répandus dans le monde vivant. En production animale, selon les mannanes considérés, des effets sur la réponse immunitaire des animaux et sur les performances zootechniques ont été reportés. La première partie de cet article s’efforce de décrire la grande variabilité de ces polymères : longueurs des chaînes de mannose, types de liaison, nature et longueur des ramifications sont autant de facteurs de variation possibles. Derrière les différences de structure des mannanes se cachent de fortes diversités d’effets biologiques. Ainsi, nous verrons que ces polysaccharides sont impliqués dans les mécanismes de glycosylation des protéines de très nombreux organismes mais aussi participent à la construction des parois entourant spécifiquement les cellules des végétaux. Nous décrirons les structures pertinentes en production animale car rencontrés chez les organismes pathogènes et dans les aliments des volailles et des porcs. Une diffusion de ces connaissances est importante pour la compréhension i) des effets attribués aux polymères de mannose, ii) des mécanismes d’action et des effets des enzymes en alimentation animale.

1. La diversité des structures chimiques des polymères du mannose

1.1. Généralités sur les structures polymériques rencontrées

Les polymères de mannose sont des polysaccharides, macromolécules constituées de monomères d’oses (glucose, mannose, galactose…) reliés par des liaisons glycosidiques (figure 1). Les masses moléculaires des polysaccharides sont élevées, et le terme d’oligosaccharide est réservé à un Degré de Polymérisation (DP) inférieur ou égal à 10-20. Certains polysaccharides, comme la cellulose ou le glycogène ont des noms usuels qui n’informent pas sur leur composition en oses. En général les polysaccharides sont nommés d’après le constituant majeur de leur chaine principale. Ainsi, les mannanes sont des polysaccharides constitués majoritairement de mannose. La présence d’autres oses plus minoritaires dans le polymère est ensuite indiquée en préfixe correspondant au nom de l’ose. Par exemple, un glucomannane est un polymère de mannose contenant également du glucose mais dans une moindre mesure. Toutefois, pour rendre compte de la structure, il est nécessaire de préciser l’anomérie (alpha ou beta) et le type de liaison ((1,2) (1,3) (1,4) et (1,6)) entre monomères (figure 1). La nature de l’ose, le type de liaison et son anomérie, la séquence des monomères, la longueur des chaînes, la présence de substituants (osidiques ou non) influencent la conformation des polysaccharides et déterminent les capacités d’interactions et les comportements physico-chimiques de ces macromolécules. Ces niveaux fins de la structure des polymères et oligomères de mannose sont déterminants pour leur reconnaissance par les récepteurs cellulaires impliqués dans les interactions entre cellules, dans les réactions hôte-pathogène, et pour leur dégradation enzymatique par les glycoside-hydrolases.

Figure 1. Rappel sur la structure chimique du mannose et les liaisons glycosidiques.

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Le mannose est un hexose qui adopte une forme cyclique majoritairement de type pyranose (cycle à 6 atomes). Dans cet article le terme de mannose (Man) est utilisé pour désigner le D-mannopyranose (Manp).

Liaison glycosidique β-(1,4) et α-(1,6) entre deux résidus D-mannopyranose.

1.2. Les N-glycanes des glycoprotéines sont riches en mannose

Les glycoprotéines sont très largement répandues dans les tissus animaux et végétaux, ainsi que chez les microorganismes et les virus. Les oligosaccharides ou glycanes associés aux glycoprotéines participent au repliement et à la maturation de ces dernières mais sont également impliqués dans les phénomènes d’interactions et de reconnaissance de type récepteur-ligand et jouent ainsi un rôle essentiel lors des interactions des cellules des organismes avec leur environnement. Parmi les différents types de glycosylation, les N-glycosylations (liaison amide avec l’azote d’un résidu asparagine) et O-glycosylations (liaison glycosidique avec l’oxygène d’un résidu sérine ou thréonine) sont les plus fréquentes et de très nombreux oses participent à la composition des oligosaccharides (N-glycanes et O-glycanes) des glycoprotéines (Spiro, 2002). Le mannose est couramment rencontré parmi les N-glycanes des glycoprotéines, généralement sous forme d’oligosaccharide lié par des liaisons α-(1,6), α-(1,3) et α-(1,2) (Stanley., 2017).

a. Cas des organismes eucaryotes

Le mannose est particulièrement important dans le mécanisme de N-glycosylation des protéines des organismes eucaryotes. En effet, tous les organismes eucaryotes partagent le même noyau penta-saccharidique (à base de mannose et de N-acétyl glucosamine ; figure 2) (Stanley et al., 2017). Sur ce noyau se greffent des structures oligosaccharidiques spécifiques dites « antennaires » car elles sont formées de deux chaînes principales qui les font ressembler à des antennes. Celles-ci se sont complexifiées au cours de l'évolution et sont regroupées en trois types : les N-glycanes de type oligomannosidique où les antennes sont constituées uniquement de mannose, les N-glycanes de type hybride où une des antennes est constituée de mannose et l'autre est formée par d'autres oses, et enfin les N-glycanes de type complexe où les antennes sont constituées de différents types d'oses avec une structure complexe, observés en particulier chez les mammifères. Dans ces N-glycanes complexes, bien que toujours présent dans le noyau commun aux N-glycanes, le mannose est un constituant mineur. Les N-glycanes riches en mannose (figure 2) sont présents dans les glycoprotéines de tous les organismes eucaryotes et jouent un rôle important dans le repliement des protéines et dans leur protection contre la dégradation pendant le transport intracellulaire. Chez les mammifères les trois types de N-glycanes sont observés mais généralement les structures de type complexe sont prédominantes (An et al., 2012). Les N-glycanes riches en mannose sont présents dans les végétaux terrestres à côté de structures hybrides et complexes (Strasser, 2014), tandis que chez les plantes marines, les N-glycanes riches en mannose sont prédominants (Yoshiie et al., 2012). Les champignons, moisissures et levures ne forment pas de N-glycanes complexes. Les levures ont développé un type particulier de N-glycanes riches en mannose caractérisé par de très longues chaînes (Doering et al., 2017). La structure de ces mannoprotéines de levures est exposée dans un chapitre spécifique.

Figure 2. Structure des principaux polymères de mannose.

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Les polymères de mannose comprennent les N-glycanes des glycoprotéines (A) et (B) dont les mannoses sont principalement liés par des liaisons α et les mannanes des végétaux dont les mannoses sont liés par des liaisons β (C).

Oligosaccharide de mannose lié en α-(1,6), α-(1,3) et α-(1,2) de N-glycane eucaryote

Chaîne de mannose lié en α-(1,6) avec substitution en α-(1,3) et α-(1,2) des mannoprotéines de levure Saccharomyces cerevisiae

Structure des polymères de mannose lié en β-(1,4) des végétaux supérieurs

DP : Degré de Polymérisation ; Man  : mannose ; Gal  : galactose ; Glc : glucose ; Glc-NAc : N-acétyl glucosamine ; Asn : asparagine ; P : phosphate. Les liaisons α sont indiquées par des traits fins et les liaisons β par des traits épais.

b. Cas des organismes procaryotes

De nombreuses glycoprotéines sont également présentes chez les bactéries, mais elles ne partagent pas le noyau observé pour les N-glycanes eucaryotes. De fait, une très grande variété de structures est rencontrée parmi les N-glycanes bactériens (Schwarz et Aebi, 2011), et d’une manière générale les mannanes sont peu présents chez les bactéries à l’exception des mycobactéries.

Chez les mycobactéries, dont les représentants pathogènes incluent les organismes qui causent la tuberculose animale chez la volaille et le porc, les mannanes sont des polysaccharides majeurs à la structure complexe. Ce sont des mannanes dont les mannoses sont liés majoritairement par des liaisons α-(1,6), des arabinomannanes, des mannanes phosphorylés et des lipomannanes (Lemassu et Daffé, 1994 ; Maes et al., 2007). Les lipomannanes jouent un rôle important dans la modulation de la réponse immunitaire de l'hôte (Briken et al., 2004).

De nombreuses études ont mis en évidence le rôle de récepteurs de mannose dans les réactions virus-hôtes. Les virus ne possèdent pas leur propre mécanisme de glycosylation et dépendent fortement du mécanisme de glycosylation de la cellule hôte pour glycosyler
leurs protéines. Chez les pathogènes humains, plusieurs virus dont celui de la grippe, sont des virus pour lesquels la glycosylation s'est révélée essentielle à leur stabilité, ainsi qu'à leur caractère infectieux et antigénique. Il en est probablement de même pour certains virus animaux (grippe aviaire…). Les N-glycanes riches en mannose sont particulièrement impliqués dans la liaison aux récepteurs de la cellule hôte (Yap et al., 2017).

2. Les effets biologiques des polymères de mannose

2.3. Les effets biologiques des β-mannanes de végétaux supérieurs

Dans les matières premières d’intérêt en production animale on trouve les β-mannanes (polymères de mannoses en β-(1,4) dans les graines de légumineuses (guar, lupin, pois, féverole…), ainsi que dans les oléagineux et leurs tourteaux: soja, colza, tournesol, palmiste (tableau 1).

Les plantes fournissent les matières premières pour les aliments des volailles et des porcs. Ces matières premières sont utilisées pour la plupart après des étapes de transformation (broyage, pression, chauffage). Il est donc parfois difficile de relier les teneurs en mannanes des matières premières et celles des aliments. De plus, certains traitements peuvent affecter la structure des mannanes, l’acétylation notamment. Les teneurs en β-mannanes des matières premières fournies par la littérature sont donc à considérer comme de larges tendances.

a. Propriétés des β-galactoglucomannanes issus de la gomme de guar :

L'utilisation de la farine de guar en alimentation animale est très documentée dans la littérature du fait de sa teneur importante en β-mannanes en majorité solubles (de 4,3 à 17,0 % selon les auteurs –tableau 1). Elle est également très riche en protéines (de 35 à 47 % selon la variété et la qualité de la matière première ; Saeed et al., 2017) ce qui en fait un excellent candidat pour se substituer partiellement au tourteau de soja dans les pays où la matière première est disponible en quantités suffisantes (en Asie surtout). Cependant, on constate que son utilisation est proportionnellement associée à une baisse des performances zootechniques que beaucoup d'auteurs attribuent aux β-mannanes (figures 3 et 4).

Figure 3. Effet antinutritionnel d'un apport croissant de β-mannanes du Guar couplé ou pas à une supplémentation en enzyme sur le poids vif à 20 jours chez le poulet de chair (d'après Lee et al., 2003).

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Figure 4. Effet antinutritionnel d'un apport croissant de β-mannanes du Guar couplé ou pas à une supplémentation en enzyme sur l'Indice de Consommation (1-20 jours) chez le poulet de chair (d'après Lee et al., 2003).

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De très nombreuses études sont consacrées aux effets physiologiques de la supplémentation en farine de guar dans les régimes des porcs (Simões Nunes et Malmlöf, 1992 ; Owusu-Asiedu et al., 2006). Toutes montrent des diminutions significatives de la glycémie, de l'insulinémie et de l'absorption de l'eau. Ces résultats confirment ceux obtenus chez le rat (Ikegami et al., 1990). Ces derniers auteurs ont utilisé la gomme de guar pour obtenir un régime alimentaire enrichi avec 5 % de polysaccharides indigestibles visqueux, majoritairement constitués de β-mannanes. Ils ont observé une forte inflammation intestinale qu'ils ont estimée en pesant les tubes digestifs : le poids et la longueur du petit intestin ont augmenté respectivement de 107 % et 21,4 %, et le poids et la longueur du gros intestin ont respectivement augmenté de 37,9 % et 23,7 %. Dans le même temps, les activités de 3 enzymes pancréatiques (amylase, protéase et lipase) ont augmenté significativement de 58,5 %, 74,7 % et de 35,6 % respectivement, en lien avec de fortes perturbations du système exocrine pancréatico-biliaire. Ces effets ont été étudiés dans le même esprit chez l'homme par Prajapati et al. (2013) qui confirment ces effets métaboliques des β-mannanes de la gomme de guar en allant même jusqu'à la proposer comme une aide nutritionnelle à la perte de poids. Des effets similaires (réduction de l'appétit, baisse d'absorption du glucose, baisse du cholestérol plasmatique) sont obtenus avec les glucomannanes de konjac (Tizard et al., 1989) ce qui confirmerait le rôle biologique des β-mannanes.

Dans l'étude d'Owusu-Asiedu et al. (2006), un régime à 7 % de gomme de guar est distribué à des porcs en croissance. Les auteurs observent une augmentation de la viscosité intestinale de 72 % et par voie de conséquence, une réduction de 14 % de la vitesse du transit digestif. Ces résultats sont en accord avec ceux de Latham et al. (2018) chez le poulet qui mesurent des augmentations de viscosité de 61,6 %, 164,8 % et 27,1 % en démarrage, croissance et finition, respectivement, avec des régimes contenant jusque 0,3 % de β-mannanes en accord avec les résultats de Maisonnier et al. (2001). Parallèlement à cette augmentation de viscosité intestinale, l'absorption de l'eau est significativement diminuée chez les animaux recevant de la gomme de guar.

b. Propriétés des β-mannanes issus du tourteau de soja :

Les β-mannanes du tourteau de soja sont dotés de propriétés inflammatoires et stimulatrices du système immunitaire (Dale et al., 2008 ; Arsenault et al., 2017).

Chez le poulet, Mehri et al. (2010) montrent qu'une supplémentation en β-mannanase (i.e. l'hydrolyse des β-mannanes) à des régimes contenant 32, 33 et 34 % de tourteau de soja (respectivement en démarrage, croissance et finition) permet d'améliorer la morphologie intestinale via l'augmentation de la hauteur et de la profondeur des microvillosités. Dans cet essai, la viscosité intestinale est significativement diminuée et les auteurs montrent une baisse significative de marqueurs sanguins tels que les granulocytes hétérophiles qui sont, chez le poulet, la population cellulaire dominante de l'inflammation (Martin, 2010). L'intensité de cette réaction immunitaire peut être mesurée en dosant les protéines de la phase aigüe (AGP, α-1 glycoprotéine acide) dans le plasma des animaux. Ainsi, Dale et al. (2008), mesure une augmentation significative en AGP quand on augmente les niveaux de tourteau de soja ou de guar dans le régime de poulets de chair. Dans une seconde expérience, l'ajout d'une β-mannanase permet de réduire significativement cette augmentation en AGP malgré l'ajout de tourteau de soja. De la même façon, Anderson et al. (2009) montrent que les β-mannanes contenus dans le soja peuvent induire une réponse inflammatoire proportionnelle à la teneur totale en mannose des régimes. Arsenault et al. (2017) démontrent le même effet activateur de réponse immunitaire innée liée aux β-mannanes du soja et son inhibition presque complète avec une β-mannanase. Enfin, Geniec et al. (2015) observe une baisse significative des niveaux d'interleukine 1 et 6 secrétés (IL-1 et IL-6) quand il utilise une β-mannanase dans le régime. Ce sont ces mêmes IL-1 et IL-6 que Spurlock (1997) démontrait comme étant des marqueurs secondaires de l'agression d'un organisme par un pathogène. Enfin, Jackson et al. (2003) montrent à l'aide de travaux d'infection expérimentale que chez des poulets inoculés avec Clostridium perfringens et Emeiria sp (modèle d'entérite nécrotique) l'utilisation d'une β-mannanase permet de limiter les impacts de la maladie sur les performances. D'une façon indirecte, ils attribuent aux β-mannanes des propriétés potentialisatrices de cette maladie via de probables propriétés délétères sur l'intégrité intestinale.

Sans pour autant démontrer la liaison entre les β-mannanes contenus dans l’aliment et les récepteurs du mannose initiateurs de la réponse immunitaire innée décrite au paragraphe 2.1, la littérature semble bien suggérer des propriétés inflammatoires des β-mannanes du tourteau de soja. Cette réaction inflammatoire impacterait de façon indirecte mais significative les performances de production car elle dévierait une petite partie des nutriments énergétiques vers la défense de l’organisme. Autrement dit, elle augmenterait les besoins d’entretien au détriment des dépenses de production. Klasing (2004) qualifie de « très élevé » le coût de l’immunité innée comparée à l’immunité spécifique, en lien avec une synthèse énergivore des protéines défensives à large spectre. Pour aller au-delà du seul coût énergétique, Klasing (2007) démontre que l’exposition digestive d’un poulet en croissance à un pathogène multiplie par 6 ses besoins en lysine pour le fonctionnement du système immunitaire. Nutritionnellement parlant, cette immunité innée ampute la part comptabilisée pour l’entretien et donc réduit d’autant la part disponible pour la production.

c. Cas des mannanes issus des autres matières premières végétales :

Peu de travaux existent sur les effets des β-mannanes issus d'autres matières premières. Beaucoup de choses restent donc à investiguer dans ce domaine. Les travaux de Sundu et al. (2012) méritent toutefois notre attention : ils ont étudié les propriétés des mannanes du tourteau de coprah chez le poulet, et contrairement à ce qui est observé avec la gomme de guar ou le tourteau de soja, leurs résultats mettent en avant des effets stimulateurs de la croissance, ainsi que des propriétés protectrices au regard des contaminations de l'aliment en aflatoxine B1 ou par E. coli. Loin d'être contradictoire, cette étude confirme notre appel à la prudence sur toute volonté de vouloir généraliser à toutes les espèces végétales ce qui est observé avec le guar ou le soja : selon leur origine végétale, il semblerait que les mannanes végétaux peuvent être des composés tantôt antinutritionnels (guar, soja, tournesol, colza) tantôt pro-nutritionnels (coprah). Enfin, les mannanes de céréales restent encore à investiguer tant par la nature de leurs effets que par leur dose.

Conclusion

Les polymères du mannose rencontrés dans le monde vivant peuvent revêtir de grandes diversités structurales. Longueurs de chaînes, anomérie (α ou β), type de liaisons (1,2/1,3/1,4/1,6), longueur et composition des ramifications sont autant de facteurs de variation qui donnent à ces polymères des fonctions biologiques très différentes. Impliqués dans le maintien de la structure des protéines, ils jouent chez de nombreux organismes des rôles essentiels dans les processus d’interaction récepteur-ligand et de fait dans la reconnaissance de motifs conservés des microorganismes pathogènes par les cellules infectées.

Chez les végétaux supérieurs, on retrouve le mannose lié en α dans les structures protéiques, mais surtout sous la forme de β-mannanes, en particulier dans les plantes oléagineuses et protéagineuses. Leurs propriétés biologiques dépendent là encore de leur composition, mais il semble établi que ceux issus du guar et du soja sont générateurs d’inflammation intestinale chez les porcs et les volailles. Ces effets antinutritionnels des β-mannanes, en particulier sur l’efficacité alimentaire et l’intégrité intestinale pourraient être significativement réduits par l’utilisation d’additifs enzymatiques. Ces enzymes feront l’objet d’un second article.

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