Introduction

Le parasitisme, encore désigné par le terme d’« Interactions durables », est une forme de vie largement répandue due à de larges groupes d’agents pathogènes affectant l’Homme, les animaux et les plantes. À l’échelle mondiale, les infections/infestations parasitaires demeurent une des principales menaces en élevage des ruminants. Plusieurs raisons expliquent cette importance, soulignée par la FAO : i) des effets sur la santé et le bien-être des animaux ; ii) un impact économique à long terme en élevage et les répercussions pour le bien-être des éleveurs, notamment dans les pays en voie de développement ; iii) des parasites de ruminants sont aussi agents de zoonoses.

Enfin, d’un point de vue fondamental, les recherches sur les interactions hôte-parasite chez les ruminants sur une large gamme d’approches (du niveau moléculaire aux études épidémiologiques) représentent aussi des modèles permettant de mieux appréhender les interactions chez l’Homme impliquant des espèces parasites de genres taxonomiques proches et en intégrant des facteurs majeurs tels les changements climatiques (Morgan et van Dijk, 2013).

Quels que soient les parasites en cause (Helminthes, Insectes, Acariens, Protozoaires), depuis le développement régulier des molécules antiparasitaires de synthèse commencé dans les années 1950, la prévention et le traitement des diverses infections parasitaires ont reposé en premier lieu sur un large emploi de familles de molécules pharmaceutiques successivement mises au point. Cette approche quasi exclusive de la maîtrise des parasites sur la base de substances de synthèse s’explique par l’efficacité initiale des molécules développées, par leur coût réduit et les formes galéniques développées pour en simplifier l’administration. Cependant, au cours du temps, plusieurs questions et limites liées à cette approche « monolithique » de gestion du parasitisme fondée avant tout sur des traitements de synthèse ont été identifiées.

Une part des questionnements tient à l’évolution des inquiétudes sociétales concernant l’usage des molécules chimiques en agriculture pour limiter les résidus et leurs conséquences pour le consommateur et l’environnement. En médecine vétérinaire, un cadre réglementaire a très tôt été défini afin de protéger les consommateurs d’éventuels effets nocifs associés aux résidus de traitements dans les produits d’origine animale (AMM - Autorisation de Mise sur le Marché). Ces contraintes tendent à devenir de plus en plus strictes, en raison de l’amélioration des seuils de détection des résidus entrainant des temps d’attente recalculés et souvent augmentés (Sachot et Puyt, 2001). Par ailleurs, la mise en évidence de conséquences environnementales dues à certaines molécules endectocides (les lactones macrocycliques) ont conduit désormais à la prise en compte de tels critères pour les dépôts d’AMM de nouveaux antiparasitaires de synthèse.

Toutefois, les principales limites identifiées à l’usage de ces molécules sont liées au développement des résistances aux substances de synthèse. La situation est très hétérogène selon les parasites en cause, le type de production et les familles d’antiparasitaires concernées. Cependant, ce phénomène des résistances apparaît : i) générique, affectant l’ensemble des xénobiotiques en incluant notamment toutes les familles d’antiparasitaires et les principaux groupes de parasites cibles) ; ii) inéluctable ; iii) en expansion constante et iv) mondialisé (Waller, 2006).

Dans le cas des résistances aux anthelminthiques (AH) chez les nématodes gastro intestinaux (NGIs) des ruminants, ces deux derniers points ont été illustrés dans des revues ou projets récents (Rose Vinner et al., 2020, cf. https ://www.star-idaz.net ; https:// www.combar-cost.eu). Par ailleurs, une augmentation constante des cas de résistances multiples, c'est-à-dire de populations de NGIs résistants à plusieurs familles d'AH, a été signalée y compris en France (Bordes et al., 2020). Ces situations peuvent conduire à des « impasses thérapeutiques », en particulier dans les systèmes d'élevage (par exemple les petits ruminants laitiers) pour lesquels contraintes réglementaires et développement des résistances aux AHs se cumulent, et dont l'importance économique limitée à l'échelle mondiale incite peu au dépôt de nouveaux dossiers d'AMM.

Pour résumer, il s’agit désormais d’aborder un changement d’échelles des objectifs qui deviennent de plus en plus complexes. Au-delà de l’objectif initial, central pour préserver l’économie des élevages et la santé des ruminants, il faut désormais freiner en parallèle le développement potentiel de résistances aux antiparasitaires pour conserver leur efficacité future. Ces contraintes convergent avec les nouvelles attentes sociétales correspondant aux critères de l’agroécologie ou au développement de l’Agriculture Biologique (Decante et Sans, 2001).

À la place d’une approche monolithique, reposant sur l’emploi quasi exclusif de molécules de synthèse pour a priori éliminer la quasi-totalité des parasites chez l’hôte (conditions qui favorisent le développement des résistances aux antiparasitaires), le concept de gestion intégrée du parasitisme promeut une approche holistique, multidisciplinaire fondée sur une combinaison de solutions répondant à trois principes de lutte contre les parasitoses en élevage.

Dans le cadre spécifique de la gestion des NGIs chez les ruminants, cette tendance était mentionnée dès la fin des années 1990, en évoquant le début d'une ère « post-anthelminthique ». Par la suite, le contour et les principes de base d'une lutte intégrée contre les NGIs du bétail ont été formalisés (Torres-Acosta et Hoste, 2008). Cette idée est désormais largement acceptée pour prendre en compte la menace prégnante d'expansion des résistances aux AH (Charlier et al., 2017 ; Morgan et al., 2018). Les grands principes sous-jacents à ce concept (Traitement, Immunoprophylaxie et Biosécurité) laissent envisager une application générique à d'autres helminthes ou groupes de parasites que les NGIs.

Les trois principes de lutte contre les infections/infestations parasitaires s’articulent autour des trois éléments des cycles des parasites offrant diverses options de maitrise, selon qu’elles concernent les stades de vie parasitaires, l’Hôte Définitif (HD) ou les formes libres dans l’environnement, qu’il y ait ou non implication d’Hôtes Intermédiaires (HI). Ces objets et principes de lutte fondant le concept de la gestion intégrée, résumés dans la figure 1, correspondent aux objectifs suivants :

i) perturber la biologie des populations de parasites chez les HD. Cette option se décline de deux manières a) éliminer les parasites de manière ciblée par une utilisation plus réfléchie des antiparasitaires disponibles, ou b) perturber la biologie des parasites, notamment par l’emploi de substances naturelles (métabolites secondaires des plantes) ;

ii) favoriser la réponse de l’hôte face aux parasites, que ce soit en termes de résistance (en stimulant la réponse immunitaire) ou de résilience (compensation des effets négatifs du parasitisme).

iii) réduire les contacts entre HD et formes infestantes ou vecteurs présents dans l’environnement soit a) par leur dilution dans le temps et/ou dans l’espace ; b) par la mise en place de méthodes de lutte agressives pour en réduire la densité ou c) en favorisant les facteurs d’évitement chez les hôtes (Hoste et Torres-Acosta, 2011).

Figure 1. Le concept de lutte intégrée contre les infections parasitaires repose sur une connaissance des cycles biologiques et de l’identification d’étapes essentielles à cibler pour perturber la continuité des cycles dans le temps ou l’espace.

Save View full size Expand inline Collapse inline

Les principes et options illustrés dans cette revue sont indiqués en rouge. MSP : métabolites secondaires des plantes. TT : Targeted treatment ; TST : Targeted Selective Treatment 

L’objectif de cette revue est de présenter divers aspects du concept de lutte intégrée à partir de travaux récents de plusieurs équipes INRAE dont les thématiques de recherche portent sur les Interactions Hôte-Parasites. La diversité des modèles parasitaires retenus (helminthes ou insectes, petits ruminants ou bovins ; conditions tempérées ou tropicales) vise à illustrer les divers principes et options à la base de l’idée de lutte intégrée en soulignant l’aspect générique d’applications du modèle ainsi que la nécessité de l’adapter en fonction de la biologie des parasites impliqués et des facteurs gouvernant l’épidémiologie des infections/infestations.

1. Maîtriser les infestations par les strongles gastro-intestinaux chez les ruminants au pâturage via des stratégies de traitement ciblé-sélectif

Chez les ruminants au pâturage, les anthelminthiques (AH) ont été et sont encore administrés sans évaluation préalable du niveau de risque parasitaire (Kenyon et Jackson, 2012). Les protocoles n'ont pas varié. Ils utilisent des molécules appartenant à la même famille d'AH et facilitant la manipulation des animaux (administration sur la ligne du dos/formulation pour-on) : traitements de l'ensemble des animaux d'un même lot, à la mise à l'herbe, lors d'un changement de parcelle en été, ou à la rentrée en bâtiment en automne-hiver (Ravinet et al., 2017). Ces pratiques usuelles de traitement exercent une forte pression de sélection sur les populations de NGI car elles ne permettent pas la préservation de populations refuges, ce qui conduit à l'émergence de résistances vis-à-vis des AH et donc à l'inefficacité partielle ou complète des AH dont on dispose.

Nous verrons dans cette partie i) ce qu’est une population refuge de parasites et en quoi la préservation d’une telle population permet de diminuer la pression de sélection, ii) quelles stratégies de traitement AH on peut mettre en œuvre pour maîtriser l’infestation tout en préservant de tels refuges.

1.1. Pression de sélection, résistance des parasites aux anthelminthiques et population refuge

Dans une population d’helminthes, il préexiste toujours une très faible proportion de vers présentant une aptitude génétique à résister à l’AH. Ainsi, tout traitement AH tuant les vers sensibles peut sélectionner cette très faible proportion de vers résistants (figure 2). Toutefois, le risque de faire émerger une population de parasites partiellement puis complètement résistante à l’AH utilisé est variable en fonction des contextes, et notamment en fonction de la fréquence des traitements et de la probabilité que ces vers résistants après traitement puissent être dilués dans une population refuge.

Un refuge est une sous-population de parasites non soumise à l'action des AH (donc ne subissant pas la pression de sélection liée à l'application du traitement) et contribuant à la génération suivante de parasites (Greer et al., 2020). On distingue trois sources de refuge : les stades libres présents sur les pâtures, les vers chez les hôtes non traités (figure 2), et, dans une moindre mesure, les stades larvaires inhibés vis-à-vis desquels l'AH utilisé n'est pas actif chez l'hôte traité (cas du lévamisole). Ces populations refuges permettent la dilution des gènes de résistance aux AH sélectionnés par le traitement en maintenant majoritaires des gènes de sensibilité dans la population globale de parasites (van Wyk, 2001 ; Kenyon et al., 2009) (figures 2 et 3).

Figure 2. Pression de sélection exercée par un traitement anthelminthique (AH) et probabilité d’apparition de populations de nématodes gastro-intestinaux (NGI) résistantes à l’AH utilisé en fonction de l’existence ou non d’une population refuge.

Save View full size Expand inline Collapse inline

1.2. Utiliser les anthelminthiques selon des stratégies de traitement permettant la préservation de populations refuges de parasites

L'impact des NGI sur les productions (et la santé) des ruminants est très variable entre troupeaux/lots, entre saisons et entre individus (Ravinet et al., 2015). Ainsi, il est théoriquement possible de raisonner et réduire les traitements en i) ciblant les troupeaux/lots à risque (animaux peu immunisés contre les NGI) lors des périodes à risque (périodes au cours desquelles les niveaux d'infestation sont suffisants pour affecter à court terme les productions voire la santé), en ii) sélectionnant les individus les plus parasités et/ou les moins résilients, et en iii) conservant ainsi des populations refuges de parasites (Kenyon et al., 2009 ; Charlier et al., 2014).

Le Traitement Ciblé (TC) contre les NGI consiste à traiter 100 % des animaux d'un groupe lorsqu'il subit une période à risque en cours de saison de pâturage. La population refuge est dans ce cas assurée par les stades libres présents alors en grand nombre sur les pâtures (figure 3, cas 1). Mais cette population refuge ne peut assurer son rôle de dilution des parasites résistants que si les conditions environnementales permettent une bonne survie des stades larvaires et que si les animaux restent sur cette/ces même(s) pâture(s) jusqu'à se réinfester (Greer et al., 2020).

Le Traitement Ciblé-Sélectif (TCS) consiste à ne traiter qu'une partie des animaux du lot : les plus infestés et/ou les plus sensibles (faible résilience à l'infestation) (Greer et al., 2020), la population refuge étant alors constituée des parasites hébergés par les animaux non traités (et éventuellement les stades libres sur les pâtures) (figure 3, cas 2). Le traitement sélectif est indispensable lorsque le refuge constitué par les stades libres sur les pâtures est de faible taille, par exemple en cas de passage sur une parcelle peu contaminée, ou dans le cas d'un traitement à la rentrée en bâtiment (Ravinet et al., 2017).

Figure 3. Populations refuges et stratégies de traitement ciblé (TC) (cas 1) ou de traitement ciblé-sélectif (TCS) (cas 2).

Save View full size Expand inline Collapse inline

2. Perturber la biologie des nématodes : plantes bioactives, métabolites secondaires et alicaments.

Avant l’apogée des molécules chimiques employées à large échelle, l’essentiel de la Pharmacopée humaine et vétérinaire se fondait sur un usage traditionnel, souvent empirique de substances naturelles notamment issues de plantes. Il existe une tendance actuelle à une « redécouverte » des propriétés antiparasitaires de certaines de ces ressources et de leurs composés bioactifs, les Métabolites Secondaires des Plantes (MSP). Ces substances naturelles participent entre autres, aux mécanismes de défense des végétaux vis-à-vis de pathogènes ou de prédateurs. En fonction des concentrations dans la ration, les MSP sont décrits comme des facteurs anti-nutritionnels voire toxiques, ou dotés d’effets bénéfiques, (Acamovic et Brooker, 2005). Ces composés peuvent contribuer à protéger les animaux des maladies, en limitant le recours aux AH de synthèse et donc l’émergence de résistances.

Les MSP sont représentés par trois groupes phytochimiques principaux : les alcaloïdes, les terpénoïdes (saponines et huiles essentielles) et les composés phénoliques, qui incluent différentes classes de tanins. Certains des MSP sont d’intérêt pour la production, la santé et le bien-être du bétail. Dans la lutte contre les NGI, les MSP peuvent être valorisés en utilisant directement la ressource végétale comme alicament, ou en isolant des extraits administrés à l’animal ou incorporés dans des compléments alimentaires. Ces deux modes d’utilisation permettent de conserver le caractère multi-cibles des composés de la plante, et ainsi limiter l’apparition des résistances au niveau du parasite.

3. Améliorer la réponse des ruminants par sélection génétique : un levier pour limiter durablement l’usage des traitements

La sélection d'animaux moins dépendants aux traitements s'inscrit dans une démarche agroécologique pour un élevage plus vertueux car plus autonome vis-à-vis des intrants et promouvant un animal en équilibre avec son milieu. de la Chevrotière et al. (2011), Moreno-Romieux et al. (2017) ont montré la possibilité de sélectionner des petits ruminants résistants aux NGIs, i.e. d'animaux moins contaminateurs du pâturage et de leurs congénères. Cette voie génétique mène potentiellement à la réduction des traitements AHs selon 3 mécanismes : i) la limitation de la population vermineuse hébergée et du pouvoir contaminateur de l'hôte ; ii) l'augmentation de la diversité génétique des hôtes sur la parcelle ; iii) l'accroissement de la capacité de l'hôte à surmonter l'impact des parasites.

Tout d'abord, la résistance aux strongles gastrointestinaux, c'est-à-dire l'aptitude de l'animal à limiter la taille et la prolificité de la population vermineuse adulte qu'il héberge, réunit les conditions sine qua non pour une sélection efficace en ovin et en caprin. C'est un caractère modérément héritable. Les valeurs d'héritabilité sont de l'ordre de 0,40 chez les ovins et moitié moindre chez les caprins (Bishop et Morris, 2007 ; de la Chevrotière et al., 2011), avec une composante génétique maternelle qui devient non significative avec la maturation du système immunitaire des jeunes. La résistance est fortement corrélée entre infestations artificielle et naturelle. Les corrélations entre stades de production sont élevées et favorables. Par exemple, la sélection de chevreaux Créole en engraissement permettra de limiter l'intensité et la persistance du pic d'excrétion des mères autour du part (Blaes et al., 2010). À ce jour, cette résistance est considérée comme incontournable par les parasites et peu spécifique, la résistance à une espèce de strongles conférant également une résistance aux autres espèces de strongles (Mandonnet et al., 2014). La sélection conduit à l'amélioration graduelle, cumulative et irréversible de la résistance des petits ruminants, déplaçant en leur faveur l'équilibre avec les parasites et réduisant ainsi leur dépendance aux traitements.

Par ailleurs, l'éleveur peut également composer la diversité génétique au sein de son troupeau en agençant différents potentiels de résistance d'animaux intra race, ou entre races, voire entre espèces (Mandonnet et al., 2020). Combinant les complémentarités de comportements et de production, il expose ainsi ses animaux les plus sensibles à une pression parasitaire supportable, même quand les conditions climatiques sont favorables aux parasites. Cette approche fait l'objet de travaux de modélisation pour définir, dans des conditions agropédoclimatiques données, le mélange optimal de génotypes permettant de garantir la survie et la productivité de troupeaux ovins au pâturage soumis au parasitisme gastrointestinal (Laurenson et al., 2012 ; Saccareau et al., 2016). De tels mélanges garantissent la stabilité des performances du troupeau et leur optimisation dans des situations d'infestivité variables des pâturages avec un nombre limité de traitements. Une démonstration expérimentale a pu en être donnée dans le cas particulier du pâturage mixte de chèvres Créole en production avec des génisses Créole dans un rapport de chargement entre chèvres et génisses égal à 1 en poids métabolique (Blaes et al., 2010). La productivité des chèvres allaitantes (exprimée en kg de poids vif produit à 70 jours de lactation) était augmentée de 16 % par la sélection pour une excrétion réduite à 11 mois d'âge, et de 32 % en combinant sélection et pâturage mixte (figure 4). Dans les systèmes à diversité renforcée, l'espacement des traitements peut être envisagé avec un maintien des performances au niveau des chèvres conduites seules.

Figure 4. Comparaison pendant 5 ans, de la productivité à 70 jours de lactation de chèvres Créole issues de 4 lots au pâturage : seules sans sélection sur l’excrétion d’œufs (C0), seules avec sélection pour une excrétion réduite (C+), ou en système mixte avec des génisses sans sélection (M0), ou avec sélection (M+). Le gain moyen de productivité lié à la sélection est de 16 % ; celui obtenu en associant sélection et mixité au pâturage atteint 32 %.

Save View full size Expand inline Collapse inline

Enfin, en augmentant la résilience, c'est-à-dire l'aptitude de l'animal à supporter l'impact du parasitisme (spoliation, dommages aux organes et perturbations physiologiques), la fréquence des traitements est potentiellement réduite. Ce caractère peut s'évaluer grâce à divers phénotypes reposant sur divers critères (hématocrite, chute de production de lait, pertes de poids, score FAMACHA^©, indice de souillure de l'arrière-train), ayant pour la plupart une héritabilité modérée permettant un travail de sélection. La résilience semble le plus souvent indépendante génétiquement de la résistance, c'est-à-dire que les contrôles génétiques de ces deux caractères sont différents. L'analyse de 15 années d'enregistrements du nombre de traitements nécessaires pour des chèvres Créole par période de lactation, sur la base de leur score FAMACHA^©, a mis en évidence une héritabilité modérée (0,16) de ce caractère (Tesfamicael et al., 2012). Ce résultat a pour conséquence pratique que les éleveurs peuvent entreprendre une amélioration génétique intra-troupeau de la fréquence de leurs traitements (des mères en lactation) en réformant les reproductrices nécessitant le plus de traitements au cours d'une lactation. Cette pratique doit être couplée avec des traitements individualisés (ciblés/sélectifs).

La réduction des traitements induite par ces 3 stratégies de sélection et de gestion de la diversité dans le troupeau, reste le plus souvent à valider, et ce dans chaque modèle hôte/pathogène. Pour le moment, peu de résultats expérimentaux ou de modélisation permettent de l'objectiver, mais des pistes existent dans ce sens. Ainsi, le schéma de sélection proposé chez les chèvres en Guadeloupe (Gunia et al., 2012) améliore avec un index pondéré, la résistance (excrétion d'œufs), la résilience (taux d'anémie), la production (poids vif à 11 mois et rendement carcasse), la reproduction (fertilité) pour optimiser le revenu de l'éleveur. Cet objectif de sélection conduit à des réponses favorables corrélées sur les caractères de résilience (Tesfamicael et al., 2012), dont une réduction annuelle corrélée de 9,6 % du nombre de traitements nécessaires pour les chèvres en lactation (sur la base de la méthode FAMACHA^©).

4. Gestion intégrée des nématodes gastro intestinaux en zone tropicale : exemple des travaux expérimentaux en Guadeloupe

Chez les ruminants, le principal objectif des travaux de recherche pour une gestion intégrée des parasitoses digestives, est d'éviter un échappement des parasites aux méthodes de contrôle usuelles et de limiter leur évolution vers une augmentation de la résistance, voire de la virulence. Dans cette stratégie, les méthodes de contrôle non médicamenteuses sont complémentaires à une utilisation parcimonieuse des AH de synthèse (figure 1). Les conditions tropicales sont particulièrement favorables au parasitisme par les NGIs, notamment pour l'espèce hématophage H. contortus. Nombre de recherches menées sur le site INRAE URZ Guadeloupe et son troupeau expérimental ont visé à examiner la mise en place et analyser les résultats de gestion intégrée de ce parasite en systèmes d'élevage caprins sur le long terme (Blaes et al., 2010) en combinant principes et méthodes illustrés par la figure 1.

Les méthodes de traitements ciblés reposent sur l'évaluation du niveau d'infestation des animaux. Par exemple, les performances zootechniques, comme la vitesse de croissance (GMQ), la note d'état corporel (NEC) et la production laitière sont des indicateurs pertinents. Selon l'espèce hôte (petits ruminants ou bovins), le stade physiologique (jeunes en croissance, gestantes ou en lactation), la population parasitaire, voire parfois la saison, des outils comme la méthode FAMACHA^©, l'index de diarrhée (DISCO) ou l'index de souillure de l'arrière-train (DAGSCORE) ont montré dans certaines études, une bonne corrélation avec les niveaux d'infestation (mesurés via l'OPG) chez les caprins comme chez les ovins (Mahieu et al., 2007 ; Kenyon et Jackson, 2012). Pour les infestations par H. contortus, la corrélation entre l'anémie évaluée par la méthode FAMACHA^© et le niveau d'infestation est globalement significative, hormis lorsque les animaux développent une résilience à l'infestation (Ceriac et al., 2017). Malheureusement, ces outils sont encore mal diffusés et nécessitent une meilleure technicité que celle d'un traitement systématique, ce qui constitue un frein important à leur adoption.

La manipulation nutritionnelle des petits ruminants est depuis longtemps considérée comme un outil de contrôle des infestations par les NGI (Hoste et al., 2008 ; Houdijk, 2012). Cependant, une simple augmentation des niveaux de complémentation n'est pas adaptée lorsque l'on vise l'efficience des systèmes de production, compte tenu de la volatilité du coût des matières premières, mais également de l'impact environnemental d'une telle stratégie. Ainsi, les travaux conduits pour caractériser les rôles respectifs de l'énergie et des protéines montrent que la réponse contre les NGI serait plus sensible à une carence en protéines métabolisables qu'en énergie métabolisable (Houdijk, 2012 ; Cei et al., 2018). En effet, chez les caprins Créole et les ovins Martinik Black Belly en croissance, la comparaison de rations riches en protéines et/ou en énergie versus une ration équilibrée a montré d'une part, que le statut nutritionnel affecte significativement la résistance et/ou la résilience des animaux, et, d'autre part, qu'une supplémentation en excès en protéines métabolisables favorise une expression améliorée de la résistance (Cei et al., 2017 ; Ceriac et al., 2017). La surnutrition en protéines, relativement aux recommandations théoriques, permettrait aussi d'augmenter la résilience des animaux. Il a également été montré qu'un changement du niveau de complémentation en protéines au cours d'une infestation pouvait contrecarrer l'impact négatif sur les performances au détriment de la réponse contre le parasitisme (Cei et al., 2017). La manipulation des protéines de la ration pour impacter la qualité des protéines intestinales apparait une piste à explorer pour un meilleur contrôle des infestations par les NGI. Une diminution des OPG a été mise en évidence chez des chevreaux alimentés avec une ration enrichie en protéines protégées de la dégradation ruminale, suggérant l'induction d'une résistance vis-à-vis de H. contortus (Ceriac et al., 2018).

Les systèmes de pâturage mixte, qui associent deux espèces de ruminants (ovins-bovins ou caprins-bovins), montrent à la fois, une réduction de la pression parasitaire et une meilleure utilisation de la biomasse fourragère. Dans les Antilles françaises, le pâturage mixte a permis de réduire d'environ 90 % la charge parasitaire des jeunes chèvres lorsque 50 % des chèvres (en termes de taux de chargement) étaient remplacées par des bovins (Mahieu, 2013). De plus, lorsque de jeunes bovins et ovins pâturaient ensemble (en utilisant un rapport de poids métabolique de 2/3 à 1/3), le rendement par hectare augmentait de 23 à 24 % (Mahieu et Aumont, 2009). Une amélioration du rendement a également été observée chez les chèvres allaitantes, bien que leur charge parasitaire ne semblât pas réduite lorsqu'elles étaient mises en pâture avec des bovins (Mahieu et Arquet, 2019).

Les efforts de recherches futures s'orientent fortement vers l'optimisation de la combinaison de différents leviers évoqués dans cet article (Morgan et Van Dijk, 2013), par des approches à la fois expérimentales et le recours à la modélisation. La modélisation permettrait notamment de mieux appréhender au long terme les effets combinés des différents leviers. Pour ce faire, il est d'abord nécessaire de simuler la dynamique des populations de parasites, à la fois pour les stades libres et parasitaires. Pour les premiers, il s'agit notamment de prendre en compte les effets du climat sur les populations (Rose et al., 2015). Les stades parasitaires sont plus complexes à modéliser, car nous ne disposons pas d'outils permettant un suivi dynamique des populations de vers chez l'hôte et de mesurer l'impact de l'animal, via son système immunitaire, sur ces parasites. Cette réponse immunitaire est-elle même modulée par divers facteurs de l'hôte (ex : stade physiologique, alimentation, historique d'infestation ou génétique), dont les effets restent à préciser (Singleton et al., 2011 ; Laurenson et al., 2012 ; Saccareau et al., 2016). Enfin, il est nécessaire de caractériser l'ingestion de larves au pâturage par les animaux. Peu d'études existent à ce sujet, même si ce phénomène peut jouer un rôle majeur dans la dynamique des infestations (Fox et al., 2013, Bonneau et al., 2018). Une fois la modélisation de l'ingestion des stades libres et celles des formes parasitaires maîtrisée, il s'agira ensuite de modéliser les impacts des différentes stratégies de gestion sur les populations parasitaires et la réponse de l'hôte. Il sera alors possible de simuler les dynamiques d'infestations sous différents modes de gestion et d'optimiser les pratiques, en fonction des contraintes de l'éleveur.

5. De la résistance aux insecticides à la lutte intégrée : modèle de la mouche d’étable Stomoxys calcitrans.

Parmi les Arthropodes hématophages d'importance médicale et vétérinaire figurent les insectes Diptères Muscidae du genre Stomoxys. Parmi les 18 espèces du genre, seule l'espèce Stomoxys calcitrans est présente en Europe (Sharif, 2018). Le cycle biologique de cette mouche hématophage peut se dérouler aussi bien à l'intérieur qu'à l'extérieur des bâtiments d'élevage. Les stades libres (œufs, stades larvaires et pupes) se développent dans de la matière organique en décomposition (tas de fumiers, mélange de foin et de déjections autour des nourrisseurs dans les prairies), les mouches adultes émergent de ces zones de développement, s'accouplent et recherchent ensuite, les mâles comme les femelles, un bovin ou un cheval pour un repas sanguin de courte durée (quelques minutes tout au plus) souvent interrompu par les mouvements de défense de l'hôte. La période d'activité des adultes peut être très longue dans le sud-ouest de la France : de mars-avril à fin novembre (Jacquiet et al., 2014). Par ses piqûres douloureuses et la spoliation sanguine qu'elle exerce, S. calcitrans a un impact considérable sur la santé, le bien-être et la productivité des bovins (Campbell et al., 2001 ; Taylor et al., 2012b). De plus, S. calcitrans est impliquée dans la transmission d'un grand nombre d'agents pathogènes, virus, bactéries et parasites (Baldacchino et al., 2013) parmi lesquels Besnoitia besnoiti, l'agent responsable d'une maladie émergente en Europe, la besnoitiose bovine (Sharif et al., 2019), présente en France métropolitaine. Le contrôle de la mouche d'étable est laissé à l'appréciation des éleveurs, qui font « au mieux », en gérant les effluents d'élevage, fumier en particulier, dont l'enlèvement régulier permet d'interrompre le développement des stades libres, et en réalisant, de façon plus ou moins régulière, des applications topiques d'insecticides de la famille des Pyréthrinoïdes sur tous les individus d'un troupeau en même temps. Cette approche, peu raisonnée et in fine efficace uniquement à court terme, a malheureusement favorisé l'émergence de résistances aux insecticides.

5.1. La résistance des stomoxes aux insecticides

Pour l'espèce de mouche piqueuse S. calcitrans, plusieurs mécanismes de résistance aux pyréthrinoïdes ont été observés, tous liés à une mutation ponctuelle des gènes codant le canal sodium voltage-dépendant : mutation kdr-Phe ou L1014F, observée en France et en Thaïlande (Olafson et al., 2019) ou mutation kdr-his aux États Unis (Olafson et al., 2011). Sur le terrain, la résistance aux pyréthrinoïdes est le plus souvent évaluée à l'aide de tests phénotypiques qui mesurent le comportement de knock down (KD) dans les 60 premières minutes après exposition à l'insecticide (les mouches semblent paralysées et effectuent des mouvements désordonnés) et la mortalité 24 et 48 heures suivant l'exposition. Les critères de résistance aux insecticides ont été définis par l'Organisation Mondiale de la Santé (OMS) : une mortalité de 98 à 100 % à la suite de l'exposition à un insecticide prouve qu'une population test est totalement sensible. Une mortalité comprise entre 90 et 97 % suggère l'existence d'une résistance et en deçà de 90 % on considère la résistance comme avérée (Tainchum et al., 2018). Dans une étude sur le campus de l'École Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT) et dans quatre exploitations bovines des départements du Sud-Ouest, aucune population de S. calcitrans ne s'est montrée pleinement sensible à la deltaméthrine alors qu'un organophosphoré, le phoxim, s'est révélé efficace à 100 % sur toutes les populations étudiées (Tainchum et al., 2018) (figure 5). Dans une étude antérieure, Salem et al. (2012) avaient déjà mis en évidence le caractère résistant aux pyréthrinoïdes des stomoxes du campus de l'ENVT mais avait aussi montré qu'une population de stomoxes issue d'une exploitation en agriculture biologique de Haute Garonne restait pleinement sensible aux pyréthrinoïdes. Ce phénomène de résistance des stomoxes aux pyréthrinoïdes a été retrouvé aux USA (Pitzer et al., 2010) et en Allemagne (Reissert-Oppermann et al., 2019). Dès lors, on comprend que la lutte contre les stomoxes ne peut plus reposer sur le seul traitement des animaux d'élevage avec des pyréthrinoïdes.

Figure 5. Efficacité de la deltaméthrine évaluée dans 5 exploitations (en abscisses : numérotées de 1 à 5). KD (%) : pourcentage de mouches présentant un knock down dans les 60 minutes après exposition dans le lot témoin, non exposé et dans le lot exposé à la deltaméthrine ; 24h et 48h : mortalités constatées dans les deux lots (témoin et exposé) 24 et 48 heures après exposition (adapté de Tainchum et al., 2018).

Save View full size Expand inline Collapse inline

5.3. Les nouvelles méthodes de lutte contre les adultes

La lutte contre les stomoxes adultes vient compléter la lutte contre les stades immatures. Le développement de la résistance aux pyréthrinoïdes, derniers insecticides utilisés sur le bétail, oblige à repenser complètement notre approche de la lutte. Une de ces nouvelles approches est le piégeage des mouches adultes. Pour cela, on doit pouvoir disposer d'un piège attractif, sélectif (c'est à dire qui capture essentiellement des stomoxes et très peu d'autres insectes, pollinisateurs en particulier), bon marché, robuste et facile d'emploi. Les pièges Vavoua (figure 6) ont été très largement utilisés dans le monitoring des populations de stomoxes (Gilles, 2005 ; Jacquiet et al., 2014) mais semblent inadaptés à la lutte car les captures sont trop peu spécifiques et surtout trop peu nombreuses pour avoir un effet réel sur la dynamique des populations de S. calcitrans. Il faut donc développer de nouveaux pièges permettant la capture de très nombreux spécimens tout en restant sélectif. Récemment, des écrans bleus ou bleus et blancs (figure 7) ont été testés en France (Sharif et al., 2020) et en Thaïlande (Onju et al., 2020). Les couleurs utilisées sont très attractives mais il faut ensuite neutraliser l'insecte attiré par l'écran. Initialement, l'objectif était d'incorporer un insecticide dans l'écran pour tuer l'insecte à la suite du contact avec l'écran (principe « attract and kill »). En Thaïlande, là où l'utilisation des pyréthrinoïdes sur les animaux d'élevage reste peu fréquente, la mise en place d'une vingtaine d'écrans imprégnés par élevage, dans des fermes bovines laitières, a permis de diminuer de moitié les captures de stomoxes dans des pièges de monitoring (Desquesnes et al., 2021), mais ce résultat n'a pas été retrouvé en France compte tenu de la fréquence de la résistance aux pyréthrinoïdes dans notre pays. Dès lors, il est apparu nécessaire de développer de nouveaux dispositifs de capture – sans insecticides – efficaces et sélectifs pour proposer des solutions innovantes aux éleveurs. De tels prototypes de pièges sont en cours d'évaluation à l'ENVT.

Figure 6. Piège Vavoua utilisé pour le monitoring des populations de stomoxes placé à proximité immédiate d’un pré à génisses (photo Philippe Jacquiet).

Save View full size Expand inline Collapse inline

Figure 7. Captures de stomoxes à l’aide d’écrans bleus enveloppés d’un film collant.

Save View full size Expand inline Collapse inline

8h30 : au moment de la pose de l’écran ; 17h30 en fin de session de capture. Entre temps, plusieurs milliers de stomoxes ont été attirés et capturés par l’écran collant (photo Philippe Jacquiet).

Conclusion

Deux revues récentes ont listé les principales questions à résoudre et verrous à lever pour maitriser de manière plus durable les NGIs dans un contexte d'expansion des résistances aux anthelminthiques (Charlier et al., 2017 ; Morgan et al., 2018). Compte tenu de l'aspect générique des résistances aux antiparasitaires, il est probable que nombre des questions de recherche identifiées pour les Nématodes peuvent se décliner plus largement et constituer une base de réflexion pour gérer les ectoparasites (Insectes et Tiques).

Selon les alternatives considérées, une approche méthodologique générale a été développée fondée sur une complémentarité de méthodes in vitro, d’études in vivo en conditions expérimentales contrôlées, ou en conditions systémiques avant la recherche de confirmation en conditions d’élevages. Cependant, la réduction effective des traitements découlant de ces mesures reste à valider.

Pour chaque alternative de lutte, il s'est souvent agi d'évaluation séparée et les études sur les interactions entre les différentes options restent rares, car complexes à étudier. Dans un contexte de contraintes accrues pour la mise en œuvre d'études expérimentales sur animaux, la recherche sur les modélisations pour analyser la dynamique des infestations semble à développer (Morgan et Van Dijk., 2013 ; Rose et al., 2015 ; Ravinet et al., 2017).

Enfin, les travaux sur les alternatives aux antiparasitaires offrent des perspectives vers des thématiques innovantes. À titre d'exemples, compte tenu des capacités d'adaptation des parasites, pourrait-il exister des possibilités de développement de résistances aux mécanismes sous-jacents expliquant l'efficacité des alternatives évoquées ? Par ailleurs, comment intégrer le microbiote digestif dans les interactions complexes entre parasitisme digestif, milieu gastro intestinal et composants bioactifs de l'alimentation (Corrêa et al., 2020 ; Williams et al., 2021).

Remerciements

Le travail concernant le volet génétique, les plantes tropicales riches en PSM, la modélisation de la gestion intégrée et la manipulation nutritionnelle a été soutenu par le projet AgroEcoDiv financé par le FEDER (Fonds Européen de développement Régional) de l'Union Européenne et le conseil régional de Guadeloupe. L’action COST COMBAR CA16230, inscrite dans le COST 641 (European Cooperation in Science and Technology) est également remerciée.

Références

• Acamovic T., Brooker J.D., 2005. Biochemistry of plant secondary metabolites and their effects in animals. Proc. Nutr. Soc., 64, 403-412. doi:10.1079/PNS2005449
• Archimède H., Marie-Magdeleine C., Boval M., Sauvant D., 2018, Specificities of feeding ruminant livestock in warm areas, In: INRA (Ed.) INRA feeding system for ruminants. Wageningen Academic Publishers, Wageningen, the Netherlands, p640.
• Baldacchino F., Muenworn V., Desquesnes M., Desoli F., Charoenviriyaphap T., Duvallet G., 2013. Transmission of pathogens by Stomoxys flies (Diptera, Muscidae): a review. Parasite, 20, 26. doi:10.1051/parasite/2013026
• Bishop S.C., Morris C.A., 2007. Genetics of disease resistance in sheep and goats. In: Special Issue: the outlook of quantitative and molecular genetics applications in improving sheep and goats. 70, 48-59. doi:10.1016/j.smallrumres.2007.01.006
• Blaes J.L., Mandonnet N., Arquet R., Mahieu M., 2010. A long-term experiment of integrated control of nematode parasitism in Creole goats. Adv. An. Biosci., 1, 413. doi:10.1017/S2040470010000403
• Bonneau M., Bambou J.C., Mandonnet N., Arquet R., Mahieu M., 2018. Goats worm burden variability also results from non-homogeneous larval intake. Sci. Rep., 8, 1-10. doi:10.1038/s41598-018-34338-2
• Bordes I., Dumont N., Lespine A., Souil E., Sutra J.F., Prevot F., Grisez C., Romanos L., Dailledouze A., Jacquiet P., 2020. First report of multiple resistance to eprinomectin and benzimidazole in Haemonchus contortus on a dairy goat farm in France. Parasitol. Int., 76, 102263. doi:10.1016/j.parint.2020.102063
• Brunet S., Aufrère J., El Babili F, Fouraste I, Hoste H., 2007. The kinetics of exsheathment of infective nematode larvae is disturbed in the presence of tannin rich plant extract (sainfoin) both in vitro and in vivo. Parasitology, 134, 1253-1262. doi:10.1017/S0031182007002533
• Brunet S., Fourquaux I., Hoste H., 2011. Ultrastructural changes in the infective third-stage larvae of parasitic nematodes of ruminants treated with a sainfoin (Onobrychis viciifolia) extract. Parasitol. Int., 60, 419-424. doi:10.1016/j.parint.2010.09.011
• Busin V., Kenyon F., Parkin T., McBean D., Laing N., Sargison N., Ellis K., 2014. Production impact of a targeted-selective treatment system based on liveweight gain in a commercial flock. Vet. J., 200, 248-252. doi:10.1016/j.tvjl.2014.02.012
• Campbell J.B., Skoda S.R., Berkebile D.R., Boxler D.J., Thomas G.D., Adams D.C., Davis R., 2001. Effects of stable flies (Diptera: Muscidae) on weight gains of grazing yearling cattle. J. Econ. Entomol., 94, 780-783. doi:10.1603/0022-0493-94.3.780
• Cei W., Archimede H., Arquet R., Felicite Y., Feuillet D., Nepos A., Mulciba P., Etienne T., Alexandre G., Bambou J.C., 2017. Effect of changes in the nutritional status on the performances of growing Creole kids during an established nematode parasite infection. Trop. Anim. Health Prod., 49, 765-770. doi:10.1007/s11250-017-1258-z
• Cei W., Salah N., Alexandre G., Bambou J.C., Archimede H., 2018. Impact of energy and protein on the gastro-intestinal parasitism of small ruminants: A meta-analysis. Livest. Sci., 212, 34-44. doi:10.1016/j.livsci.2018.03.015
• Ceriac S., Jayles C., Arquet R., Feuillet D., Felicite Y., Archimede H., Bambou J.C., 2017. The nutritional status affects the complete blood count of goats experimentally infected with Haemonchus contortus. BMC Vet. Res., 13. doi:10.1186/s12917-017-1248-4
• Ceriac S., Marie-Magdeleine C., Périacarpin F., Archimède H., 2018. Evaluation of nutraceutical properties of Leucaena leucocephala leaves pellets fed to Creole kids. In ISNH conference 2-6 Sept 2018, Clermont-Ferrand, France.
• Charlier J., Morgan E.R., Rinaldi L., van Dijk J., Demeler J., Höglund J., Hertzberg H., Van Ranst B., Hendrickx G., Vercruysse J., Kenyon F., 2014. Practices to optimise gastrointestinal nematode control on sheep, goat and cattle farms in Europe using targeted (selective) treatments. Vet. Rec., 175, 250-255. doi:10.1136/vr.102512
• Charlier J., Thamsborg S.M., Bartley D., Skuce P., Kenyon F, Geurden T., Hoste H., Williams A.R., Wang Rui Sotiraki S., Höglund J., Chartier C., Geldhof P., Van Dijk J., Rinaldi L., Morgan E., G. Von Samson-Himmelstjerna G., Vercruysse J., Claerebout E., 2017. Mind the gaps in research on parasitic gastrointestinal nematodes of farmed ruminants and pigs. Transb. Emerg. Diseases. 65, 217-234. doi:10.1111/tbed.12707
• de la Chevrotière C., Moreno C., Jacquiet P., Mandonnet N., 2011. La sélection génétique pour la maîtrise des strongyloses gastro-intestinales des petits ruminants. INRA Prod. Anim., 24, 221-234. doi:10.20870/productions-animales.2011.24.3.3257
• Collas, C., Sallé G., Dumont, B., J. Cabaret, J. Cortet, W. Martin-Rosset, L. Wimel, G. Fleurance F., 2017. Are sainfoin or protein supplements alternatives to control small strongyle infection in horses? Animal, 12, 359-365. doi:10.1017/S1751731117001124
• Corrêa P.S., Mendes L.W., Lemos L.N., Crouzoulon P., Niderkorn V., Hoste H., Costa- Júnior L.M., Tsai S.M., Abdalla A.L., Faciola A.P., Louvandini H., 2020. Tannin supplementation modulates composition and function of ruminal microbiome in lambs infected with gastro intestinal nematodes. FEMS Microbiol. Ecol., 96, fiaa024. doi:10.1093/femsec/fiaa024
• Decante F., Sans P., 2001. Le règlement européen des productions animales biologiques : mode d’emploi du REPAB. Bulletin des GTV Numéro Spécial Agriculture Biologique, 36-46.
• Desquesnes M., Bouhsira E., Chalermwong P., Drosne L., Duvallet G., Franc M., Gimonneau G., GrimaudY., Guillet P., Himeidan Y., Jacquiet P., Jittapalapong S., Karanja W., Liénard E., Onju S., Ouma J., Rayaisse J.B., Masmeatathip R., Salou E., Shah V., Shukri S., Thaisungnoen K., 2021. The Multi Targets Method (MTM): an innovative strategy for the control of biting flies as vectors. In: Innovative strategies for vector control – ecology and control of vector-borne diseases (ECVD), Koenraadt C J.M., Spitzen J., Takken W. (Eds) Wageningen Academic Publishers, 6, 91-105.
• Desrues O., Mueller-Harvey I., Pellikaan W. F., Enemark H.L., Thamsborg S.M., 2017 Condensed tannins in the gastrointestinal tract of cattle after sainfoin (Onobrychis viciifolia) intake and their possible relationship with anthelmintic effects. J. Agric. Food Chem., 65, 1420-1427. doi:10.1021/acs.jafc.6b05830
• Dubois O., Sallé G, Février H., Cortet J., Magnin-Robert J.B., Harzic N, Boudesocque-Delaye L., 2015. In vitro evaluation of anthelminthic properties of the lupine seed, Lupinus spp. Renc. Rech. Ruminant, 22, 19-22
• Engström M., Karonen M., Ahern J., Baert N., Payre B., Hoste H., Salminen J.P., 2016. Chemical structures of plant hydrolysable tannins reveal their in vitro activity against egg hatching and motility of Haemonchus contortus nematodes. J. Agric. Food Chem. 64, 840-851. doi:10.1021/acs.jafc.5b05691
• Fox N.J., Marion G., Davidson R.S., White P.C., Hutchings M.R., 2013. Modelling parasite transmission in a grazing system: the importance of host behaviour and immunity. PloS one, e77996. doi:10.1371/journal.pone.0077996
• Gaudin E., 2017. Le sainfoin déshydraté : Un modèle de nutricament dans la lutte contre les nématodes parasites des petits ruminants. Thèse d’Université INP Toulouse, France, 260p.
• Gilles J., 2005. Dynamique et génétique des populations d’insectes vecteurs. Les stomoxes, Stomoxys calcitrans et Stomoxys niger niger dans les élevages bovins réunionnais. Thèse de l’Université de la Réunion, 135p.
• Greer A.W., Van Wyk J.A., Hamie J.C., Byaruhanga C., Kenyon F., 2020. Refugia-based strategies for parasite control in livestock. Vet. Clin. Food Anim., 36, 31-43. doi:10.1016/j.cvfa.2019.11.003
• Gunia M., Phocas F., Gourdine J.L., Bijma P., Mandonnet N., 2012. Simulated selection responses for breeding programs including resistance and resilience to parasites in Creole goats. J. Anim. Sci., 90, 1-10. doi:10.2527/jas.2011-5071
• Hoste H., Torres-Acosta J.F.J., 2011. Non-chemical control of helminths in ruminants: adapting solutions for changing worms in a changing world. Vet Parasitol.,180, 144-154. doi:10.1016/j.vetpar.2011.05.035
• Hoste H., Torres Acosta J.F.J., Aguilar Caballero A.J., 2008. Parasite interactions in goats: is immunoregulation involved in the control of gastrointestinal nematodes? Parasite Immunol., 30, 79-88.
• Hoste H., Martínez Ortiz-De-Montellano C., Manolaraki F., Brunet S., Ojeda-Robertos N., Fourquaux I., Torres-Acosta J.F.J., Sandoval-Castro C., 2012. Direct and indirect effects of bioactive legume forages against parasitic infections: experiences with tropical and temperate forages. Vet. Parasitol., 186, 18-27. doi:10.1016/j.vetpar.2011.11.042
• Hoste H., Torres-Acosta J.F.J., Sandoval-Castro C.A., Mueller-Harvey I., Sotiraki S., Louvandini H., Thamsborg S.M., Terrill T.H., 2015. Tannin containing legumes as a model for nutraceuticals against digestive parasites in livestock. Vet. Parasitol., 212, 5-17. doi:10.1016/j.vetpar.2015.06.026
• Houdijk J.G.M., 2012. Differential effects of protein and energy scarcity on resistance to nematode parasites. Small Rum. Res., 103, 41-49. doi:10.1016/j.smallrumres.2011.10.017
• Jackson F., Hoste H., 2010. In vitro methods for the primary screening of plant products for direct activity against ruminant gastrointestinal nematodes. In “In vitro screening of plant resources for extra nutritional attributes in ruminants: nuclear and related methodologies” Vercoe P.E., Makkar H.P.S., Schlink A.C. (Eds) ; FAO/IAEA Springer Edition, 24-45. doi:10.1007/978-90-481-3297-3_3
• Jacquiet P., Rouet D., Bouhsira E., Salem A., Liénard E., Franc M., 2014. Population dynamics of Stomoxys calcitrans (L.) (Diptera: Muscidae) in southwestern France. Rev. Méd. Vét., 165, 267-271.
• Kenyon F., Jackson F., 2012. Targeted flock/herd and individual ruminant treatment approaches. Vet. Parasitol., 186, 10-17. doi:10.1016/j.vetpar.2011.11.041
• Kenyon F., Greer A.W., Coles G.C., Cringoli G., Papadopoulos E., Cabaret J., Berrag B., Varady M., van Wyk J.A., Thomas E., Vercruysse J., Jackson F., 2009. The role of targeted selective treatments in the development of refugia-based approaches to the control of gastrointestinal nematodes of small ruminants. Vet. Parasitol., 164, 3-11. doi:10.1016/j.vetpar.2009.04.015
• Kenyon F., McBean D., Greer A.W., Burgess C.G., Morrison A.A., Bartley D.J., Bartley Y., Devin L., Nath M., Jackson F., 2013. A comparative study of the effects of four treatment regimes on ivermectin efficacy, body weight and pasture contamination in lambs naturally infected with gastrointestinal nematodes in Scotland. Int. J. Parasitol. Drugs Drug Resist., 3, 77-84. doi:10.1016/j.ijpddr.2013.02.001
• Kommuru D.S., Barker T., Desai S., Burke J.M., Ramsay A., Mueller-Harvey I., Miller J.E., Mosjidis J.A., Kamisetti N., Terrill T.H., 2014. Use of pelleted sericea lespedeza (Lespedeza cuneata) for natural control of coccidia and gastrointestinal nematodes in weaned goats Vet. Parasitol., 204, 191-198. doi:10.1016/j.vetpar.2014.04.017
• Klongsiriwet C., Quijada J., Williams A.R., Mueller-Harvey I., Williamson E.M., Hoste H., 2015. Condensed tannins and flavonoid monomers act in synergy against exsheathment in Haemonchus contortus L3 larvae. Int. J. Parasitol., Drug and Drug resistance, 5, 127-134. doi:10.1016/j.ijpddr.2015.06.001
• Laurenson Y.C.S.M., Kyriazakis I., Bishop S.C., 2012. In silico exploration of the impact of pasture larvae contamination and anthelmintic treatment on genetic parameter estimates for parasite resistance in grazing sheep. J. Anim. Sci., 90, 2167-2180. doi:10.2527/jas.2011-4527
• Leathwick D.M., Waghorn T.S., Miller C.M., Atkinson D.S., Haack N.A., Oliver A.M., 2006. Selective and on-demand drenching of lambs: impact on parasite populations and performance of lambs. N.Z. Vet. J., 54, 305-312. doi:10.1016/j.ijpddr.2015.01.001
• Leathwick D.M., Ganesh S., Waghorn T.S., 2015. Evidence for reversion towards anthelmintic susceptibility in Teladorsagia circumcincta in response to resistance management programmes. Int. J. Parasitol. Drug & Drug Res., 5, 9-15. doi:10.1016/j.ijpddr.2015.01.001
• Legendre H., Saratsi, K., Voutzourakis N., Saratsis N., Stefanakis A., Gombault P., Hoste H., Gidenne T., Sotiraki S., 2018. Coccidiostatic effects of tannin rich diets in rabbit production. Parasitol. Res., 117, 3705-3713. doi:10.1007/s00436-018-6069-2
• Mahieu M., 2013. Effects of stocking rates on gastrointestinal nematode infection levels in a goat/cattle rotational stocking system Vet. Parasitol., 198, 136-144. doi:10.1016/j.vetpar.2013.08.029
• Mahieu M., Aumont G., 2009. Effects of sheep and cattle alternate grazing on sheep parasitism and production. Trop. An. Hlth Prod., 41, 229-239. doi:10.1007/s11250-008-9180-z
• Mahieu M., Arquet R., Kandassany T., Mandonnet N., Hoste H., 2007.Evaluation of a targeted drenching using FAMACHA method in Creole goats: reduction of anthelmintic use and effects on kid production and pasture contamination. Vet. Parasitol., 146, 135-147. doi:10.1016/j.vetpar.2007.02.003
• Mahieu M., Arquet R., 2019. Exploring the benefits and limits of a mixed cattle-small ruminant grazing system in the Antilles. Fourrages, 161-166.
• Mandonnet N., Mahieu M., Gunia M., Alexandre G., Bambou J.C., 2014. Genetic Resistance to Parasites in Small Ruminants: from Knowledge to Implementation in the Tropics. In: Proc. World Congr. Genet. Appl. Livest. Prod., Vancouver, Canada, 10, 1-6.
• Mandonnet N., Alexandre G., Tixier-Boichard M., 2020. Quelle(s) génétique(s) pour quels systèmes d’élevage face au changement global ? In : Génétique des animaux d'élevage : diversité et adaptation dans un monde changeant. Verrier E., Milan D., Rogel-Gaillard C. (Eds). 978-2-7592-3099-0.
• Manolaraki F., 2011. Propriétés anthelminthiques du sainfoin (Onobrychis viciifoliae) : Analyse des facteurs de variations et du rôle des composés phénoliques impliqués. INP Toulouse, 185p.
• Marie-Magdeleine C., 2019. Efficience alicamentaire des plantes à tanins pour une production animale agroécologique. Habilitation à Diriger des Recherches. Chimie. Université des Antilles (UA) - Site de Guadeloupe, France.
• Marie-Magdeleine C., Mahieu M., Lastel M.L., Archimède H., 2010a. In vitro evaluation of the nematicidal value of Artocarpus altilis (Parkinson) var. seminifera and non seminifera and Terminalia cattapa L. against Haemonchus contortus. In: International Symposium on Sustainable Animal Production in the Tropics: Farming in a Changing World, Guadeloupe, Adv. Anim. Biosci., 440-441. doi:10.1017/S2040470010000646
• Marie-Magdeleine C., Mahieu M., Philibert L., Despois P., Archimède H., 2010b. Effect of cassava (Manihot esculenta) foliage on nutrition, parasite infection and growth of lambs. Small Rum. Res. 93, 10-18. doi:10.1016/j.smallrumres.2010.04.024
• Marie-Magdeleine C., Udino L., Philibert L., Bocage B., Archimede, H., 2010c. In vitro effects of Cassava (Manihot esculenta) leaf extracts on four development stages of Haemonchus contortus. Vet. Parasitol., 173, 85-92. doi:10.1016/j.vetpar.2010.06.017
• Marie-Magdeleine C., Macheboeuf D., Philiber L., Arece García J., Udino L., 2018. Various condensed tannins from tropical plants as potential multi-purpose nutraceutic in ruminant feed. In 10th. International Symposium on the Nutrition of Herbivores (ISNH10) Cambridge, G.C.U.P., ed. Clermont-Ferrand, France. Adv. Anim. Biosci. 381.
• Marie-Magdeleine C., Ceriac S., Barde D.J., Minatchy N., Periacarpin F., Pommier F., Calif B., Philibert L., Bambou J.C., Archimède H., 2020. Evaluation of nutraceutical properties of Leucaena leucocephala leaf pellets fed to goat kids infected with Haemonchus contortus. BMC Vet. Res., 16, 280. doi:10.1186/s12917-020-02471-8
• Martínez-Ortíz De Montellano C., Arroyo-López C., Fourquaux I., Torres-Acosta J.F.J., Sandoval-Castro C.A., Hoste H., 2013. Scanning electron microscopy of Haemonchus contortus exposed to tannin-rich extracts under in vivo and in vitro conditions. Exp. Parasitol. 133, 281-286. doi:10.1016/j.exppara.2012.11.024
• Merlin A., Chauvin A., Lehébel A., Brisseau N., Froger S., Bareille N., Chartier C., 2017. End-season daily weight gains as rationale for targeted selective treatment against gastro-intestinal nematodes in highly exposed first-grazing season cattle. Prev. Vet. Med., 138, 104-112. doi:10.1016/j.prevetmed.2017.01.011
• Merlin A., Ravinet N., Madouasse A., Bareille N., Chauvin A., Chartier C., 2018. Mid-season targeted selective treatments based on flexible weight gain threshold for nematode control in dairy calves. Animal, 12, 1030-1040. doi:10.1017/S1751731117002312
• Minatchy N., Marie-Magdeleine C., Garin M., Nimirf F., Romil-Granville D., Philibert L., Calif V., Bambou J.C., Archimède H., 2020. Nutraceutical properties of Leucaena leucocephala, Manihot esculenta, Cajanus cajan and a foliage blend in goat kids infected with Haemonchus contortus". Scientif. Rep., 10, 9969. doi:10.1038/s41598-020-66870-5
• Minatchy N., 2020. Évaluation d’une stratégie de valorisation de biomasse en alicaments anthelminthiques pour les petits ruminants dans les systèmes polyculture élevage. Thèse de doctorat. Université des Antilles - Site de Guadeloupe, janvier 2020.
• Moreno-Romieux C., Salle G., Jacquiet P., Blanchard A., Chylinsk C., Cabaret J., Francois, D., Saccareau, M., Astruc J.M., Bambou J.C., Mandonnet, N., 2017. Genetic resistance to infections by gastrointestinal nematodes in small ruminants: a sustainability issue for grass-based production systems INRA Prod. Anim., 30, 47-56. doi:10.20870/productions-animales.2017.30.1.2231
• Morgan E.R., van Dijk J., 2013. Climate and the epidemiology of gastrointestinal nematode infections of sheep in Europe. Vet. Parasitol., 189, 8-14. doi:10.1016/j.vetpar.2012.03.028
• Morgan E.R., Nor-Azlina A.A., Blanchard A., Charlier J., Charvet C., Claerebout E., Geldhof P., Greer A.W., Hertzberg H., Hodgkinson J., Höglund J., Hoste H., Kaplan R.M., Martínez Valladares M., Mitchell S., Ploeger H.W., Rinaldi L., Von Samson-Himmelstjerna G., Sotiraki S., Schnyder M., Skuce P., Thamsborg S.M., Rose Vineer H., De Waal T., Williams A.R., Van Wy J.A., Vercruysse J., 2018. 100 Questions in livestock helminthology research. Trends Parasitol., 35, 52-71. doi:10.1016/j.pt.2018.10.006
• Mueller-Harvey I., Bee G., Dohme-Meier F., Hoste H., Karonen M., Kölliker R., Lüscher A., Niderkorn V., Pellikaan W.F., Salminen J.P., Skøt L., Smith L.M.J., Thamsborg S.M., Totterdell P., Wilkinson I., Williams A.R., Azuhnwi B.N., Baert N., Grosse Brinkhaus A., Copani G., Desrues O., Drake C., Engström M., Fryganas C., Girard M., Huyen N.T., Kempf K., Malisch C., Mora-Ortiz M., Quijada J., Ramsay A., Ropiak H.M., Waghorn G.C., 2019. Benefits of condensed tannins in forage legumes fed to ruminants: importance of structure, concentration, and diet composition. Crop Sciences 59, 1-25. doi:10.2135/cropsci2017.06.0369
• Muir J.P., 2011. The multi-faceted role of condensed tannins in the goat ecosystem. Small Rum Res., 98, 115-120. doi:10.1016/j.smallrumres.2011.03.028
• Njorn V.S, Winks T., Diallo O., Lowe A., Behnke, J., Dickman M.J., Duce, I., Johnstome, I., Buttle D.J., 2021. The effects of plant cysteine proteinases on the nematode cuticle. Parasites & Vectors 14, 302. doi:10.1186/s13071-021-04800-8
• Olafson P.U., Pitzer J.B., Kaufman P.E., 2011. Identification of a mutation associated with permethrin resistance in the para-type sodium channel of the stable fly (Diptera: Muscidae), J. Econ. Entomol., 104, 250-257. doi:10.1603/EC10307
• Olafson P.U., Kaufman P.E., Duvallet G., Solórzano J.A., Taylor D.B., Fryxell R.T., 2019. Frequency of kdr and kdr-his alleles in stable fly (Diptera: Muscidae) populations from the United States, Costa Rica, France, and Thailand. J. Med. Entomol., 56, 1145-1149. doi:10.1093/jme/tjz012
• Onju S., Thaisungnoen K., Masmeatathip R., Duvallet G., Desquesnes M., 2020. Comparison of blue cotton and blue polyester fabrics to attract hematophagous flies in cattle farms in Thailand. J. Vect. Ecol., 45, 262-268. doi:10.1111/jvec.12397
• Peña-Espinoza M., Valente A., Thamsborg S.M., Simonsen H.T., Boas U., Einemark H.L., Lopez-Munoz R. Williams A.R., 2018. Antiparasitic activity of chicory (Cichorium intybus) and the role of its natural bioactive compounds: a review. Parasite & Vectors, 11, 475. doi:10.1186/s13071-018-3012-4
• Piluzza G., Sulas L., Bullita S., 2014, Tannins in forage plants and their role in animal husbandry and environmental sustainability: a review. Grass Forage Sci., 69, 32-48. doi:10.1111/gfs.12053
• Pitzer J.B., Phillip E. Kaufman P.E., Saundra H. Tenbroeck S.H., 2010. Assessing permethrin resistance in the stable fly (Diptera: muscidae) in Florida by using laboratory selections and field evaluations. J. Econ. Entomol., 103, 2258-2263. doi:10.1603/EC10166
• Quijada J., 2015. Structure/activity relationships of bioactive tannins against nematode parasite (H. contortus) in small ruminants. Thèse d’Université. INP Toulouse, France, 275 p.
• Quijada J., Drake C., Gaudin E., El-Korso R., Hoste H., Mueller-Harvey I., 2018. Condensed tannins changes along the digestive tract in lambs fed with sainfoin pellets or hazelnut skins. J. Agric. Food Chem., 66, 2136-2142. doi:10.1021/acs.jafc.7b05538
• Ravinet N., Merlin A., Chartier C., Bareille N., Chauvin A., 2015. Strongyloses digestives chez les bovins : variabilités des conséquences cliniques et zootechniques. In : Journées Nationales des Groupements Techniques Vétérinaires (JNGTV), 20-22 mai 2015, Nantes, France. 91-102.
• Ravinet N., Chartier C., Hoste H., Mahieu M., Duvauchelle Waché A., Merlin A., Bareille N., Jacquiet P., Chauvin A., 2017. Enjeux et outils du traitement raisonné contre les strongles gastro-intestinaux chez les bovins et les petits ruminants. INRAE Prod. Anim., 30, 57-76. doi:10.20870/productions-animales.2017.30.1.2233
• Ravinet N., Chartier C., Merlin A., Lehébel A., Brisseau N., Quenet Y., Bareille N., Chauvin A., 2018. Résistance des strongles digestifs aux anthelminthiques et gestion des refuges chez les bovins : des résultats récents pour le traitement ciblé-sélectif des génisses et des vaches adultes en troupeau laitier. In : Journées Nationales des Groupements Techniques Vétérinaires (JNGTV) », 15-17 mai 2018, Nantes, France, 271-287.
• Reissert-Oppermann S., Bauer B., Steuber S., 2019. Insecticide resistance in stable flies (Stomoxys calcitrans) on dairy farms in Germany. Parasitol. Res., 118, 2499–2507. doi:10.1007/s00436-019-06400-z
• Rose Vinner H., Morgan E.R., Hertzberg H., Bartley D., Bosco A., Charlier J., Chartier C., Claerebout E., de Waal T., Hendrickx G., Hinney B., Höglund J., Ježek J., Kašný M., Keane O.M., Martínez-Valladares M., Letra Mateus T., McIntyre J., Mickiewicz M., Munhoz A.M., Phythian C.J., Ploeger H.W.,Vergles Rataj A., Skuce P.J., Simin S., Sotiraki S., Spinu M., Stuen S., Thamsborg S.T.M., Vadlejch J., Varady M., von Samson-Himmelstjerna G., Rinaldi L., 2020 Increasing importance of anthelmintic resistance in European ruminants: creation and meta-analysis of an open database Parasite Special issue COMBAR on line. doi:10.1051/parasite/2020062
• Rose H., Wang, T., van Dijk J., Morgan E.R., 2015. GLOWORM-FL: a simulation model of the effects of climate and climate change on the free-living stages of gastro-intestinal nematode parasites of ruminants. Ecol. Modelling, 297, 232-245. doi:10.1016/j.ecolmodel.2014.11.033
• Saccareau M., Moreno C. R., Kyriazakis I., Faivre R., Bishop S.C., 2016. Modelling gastrointestinal parasitism infection in a sheep flock over two reproductive seasons: in silico exploration and sensitivity analysis. Parasitology. 143, 1509-1531. doi:10.1017/S0031182016000871
• Salem A., Bouhsira E., Liénard E., Melou A.B., Jacquiet P., Franc M., 2012. Susceptibility of two European strains of Stomoxys calcitrans (L.) to cypermethrin, deltamethrin, fenvalerate, λ-cyhalothrin, permethrin and phoxim. Int. J. Appl. Res. Vet. Med., 10, 249-257.
• Sachot E., Puyt J.D., 2001. Les différents calculs du temps d’attente. Le Point Vétérinaire, 32, 48-51.
• Schofield P., Mbugua D.M., Pell A.N., 2001. Analysis of condensed tannins: a review. Anim. Feed Sci. Technol. 91, 21-40. doi:10.1016/S0377-8401(01)00228-0
• Sharif S., 2018. Stomoxys calcitrans : évaluation du rôle dans la transmission de Besnoitia besnoiti et nouveaux moyens de contrôle. Thèse de Doctorat de l’Université, Toulouse, 254 p.
• Sharif S., Jacquiet P., Prevot F., Grisez C., Raymond-Letron I., Semin M.O., Geffré A., Trumel C., Franc M., Bouhsira É., Liénard E., 2019. Stomoxys calcitrans, mechanical vector of virulent Besnoitia besnoiti from chronically infected cattle to susceptible rabbit. Med. Vet. Entomol., 33, 247-255. doi:10.1111/mve.12356
• Sharif S., Liénard E., Duvallet G., Etienne L., Mongellaz C., Grisez C., Franc M., Bouhsira E., Jacquiet P., 2020. Attractiveness and specificity of different polyethylene blue screens on Stomoxys calcitrans (Diptera: Muscidae). Insects. 11, 575. doi:10.3390/insects11090575
• Singleton D.R., Stear M.J., Matthews L., 2011. A mechanistic model of developing immunity to Teladorsagia circumcincta infection in lambs. Parasitology. 138, 322. doi:10.1017/S0031182010001289
• Skovgård H., Nachman G., 2004. Biological control of house flies Musca domestica and stable flies Stomoxys calcitrans (Diptera: Muscidae) by means of inundative releases of Spalangia cameroni (Hymenoptera: Pteromalidae). Bull. Entomol. Res., 94, 555-567. doi:10.1079/BER2004322
• Squarzoni C., 2001. La lutte biologique contre les stomoxes des bovins à La Réunion : l’exemple du « Poséidon Vétérinaire ». Thèse pour l’obtention du doctorat vétérinaire, Université de Toulouse, 143pp.
• Tainchum K., Shukri S., Duvallet G., Etienne L., Jacquiet P., 2018. Phenotypic susceptibility to pyrethroids and organophosphate of wild Stomoxys calcitrans (Diptera: Muscidae) populations in southwestern France. Parasitol. Res., 117, 4027-4032. doi:10.1007/s00436-018-6109-y
• Taylor, D.B., Friesen K., Zhu J.J., Sievert K., 2012a. Efficacy of cyromazine to control immature stable flies (Diptera: Muscidae) developing in winter hay feeding sites. J. Econ. Entomol., 105, 726-731. doi:10.1603/EC11317
• Taylor D.B., Moon R.D., Mark D.R., 2012b. Economic impact of stable flies (Diptera: Muscidae) on dairy and beef cattle production. J. Med. Entomol., 49,198-209. doi:10.1603/ME10050
• Tesfamicael K., Gunia M., Alexandre G., Mandonnet N., 2012. Further evaluation of the interest of resilience traits in the genetic improvement of Creole goat. In: XIth Int. Conf. Goats, August 2012. Gran Canaria, Spain
• Torres-Acosta J.F.J., Hoste H., 2008. Alternative or improved methods to limit gastro-intestinal parasitism in grazing sheep and goats. Small Rum. Res., 77, 159-173. doi:10.1016/j.smallrumres.2008.03.009
• Torres-Acosta J.F.J., Hoste H., Sandoval-Castro C.A., Torres-Fajardo R.A., Ventura-Cordero J., Gonzalez Pech P.G., Mancilla-Montelongo M.G., Ojeda-Robertos N.F., Martínez Ortiz De Montellano C., 2019. The “art of war” against gastrointestinal nematodes in sheep and goat herds of the tropics. Rev. Acad. Ciencia Anim., 17, 39-46
• van Wyk J.A., 2001. Refugia – overlooked as perhaps the most important factor concerning the development of anthelmintic resistance. Onderstepoort J. Vet. Res., 68, 55-67.
• Waghorn T.S., Leathwick D.M., Miller C.M., Atkinson D.S., 2008. Brave or gullible: testing the concept that leaving susceptible parasites in refugia will slow the development of anthelmintic resistance. N.Z. Vet. J., 56, 158-163. doi:10.1080/00480169.2008.36828
• Waller P.J., 2006. From discovery to development: current industry perspectives for the development of novel methods of helminth control in livestock. Vet. Parasitol., 139, 1-14. doi:10.1016/j.vetpar.2006.02.036
• Williams A.R., Krych L., Ahmad H.F., Nejsum P., Skovgård K., Nielsen D.S, Thamsborg S.M., 2017. A polyphenol-enriched diet and Ascaris suum infection modulate mucosal immune responses and gut microbiota composition in pigs. PLoS One, 1-21. doi:10.1371/journal.pone.0186546
• Williams A.R, Myhill L., Stolzenbach S., Nejsum P., Mejer H., Nielsen D.S., Thamsborg S.M., 2021. Emerging interactions between diet, gastro intestinal helminth infection and the gut microbiota in livestock. BMC Vet. Res., 1-21. doi:10.1186/s12917-021-02752-w
• Zeller W.E., 2019, Activity, purification, and analysis of condensed tannins: current state of affairs and future endeavors. Crop Sci., 59, 886-904. doi:10.2135/cropsci2018.05.0323